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Longitudinal evaluation of training-induced neural plasticity


Bezzola, Ladina. Longitudinal evaluation of training-induced neural plasticity. 2012, University of Zurich, Faculty of Arts.

Abstract

Summary

Neuroplasticity is reflected in the great capacity of the human brain to adapt quickly and effi- ciently to a broad variety of environmental factors, and comprises an essential prerequisite for learning. In line with the idea of a plastic human brain, previous neuroimaging studies in the field of motor learning have shown that learning a new skill evokes substantial neuroanatom- ical and neurofunctional changes. Moreover, there is strong evidence that these motor skill training-induced neuronal adaptations occur across the entire lifespan, from birth to old age. However, the neuronal underpinnings of training-induced adaptations in subjects in the middle adulthood have received little scientific attention. Furthermore, previous studies investigating training-induced neuroplasticity focussed rather on strict training protocols than on physical activities practiced as a leisure activity. By aligning a longitudinal study design with two measurement time-points, the present disserta- tion thesis aims to explore the dynamic processes of brain anatomy and brain function induced by a highly complex motor training practiced as leisure activity in participants between the age of 40 to 60 years. The investigated motor learning task consisted of golf training practiced as leisure activity. Learning to play golf puts high demands on motor and cognitive abilities and is a physical leisure activity that is not restricted to a certain age group. The first study focussed on anatomical changes induced by the motor-training, whereas the second study focussed on changes of functional neuronal recruitment patterns while mentally performing a golf swing. In order to investigate the neuroanatomical underpinnings of training-induced neuroplasticity in golf novices, the first study used structural magnetic resonance imaging (MRI) and the method of voxel-based morphometry. As a main result, the 40 hours of golf practice, performed as a leisure physical activity with highly individual training protocols, have shown to be associated with gray matter increases in a task-relevant cortical network. These substantial neuroanatomi- cal changes were revealed in regions of the sensorimotor cortex and areas belonging to the dorsal stream. It is suggested that these brain regions play a crucial role during the process of motor learning and the control of visuomotor coordination. The control subjects did not show any gray matter changes in these or in other brain areas. Interestingly, those golf novices who prac- ticed most intensively within the 40-hour period demonstrated the strongest neuroanatomical changes in a critical region of the dorsal information stream. These findings demonstrate that a physical leisure activity induces training-dependent changes in gray matter and let assume that a strict and controlled training protocol is not necessary for training-induced adaptations of gray matter. The second study aimed to investigate changes of neuro-functional recruitment patterns that can be ascribed to the golf training, by using the method of functional MRI (fMRI) and a motor imagery task. The analyses revealed increased hemodynamic responses during the mental re- hearsal of a golf swing in non-primary cortical motor areas, sub-cortical motor areas and parietal regions in the novice golfers and the control subjects. This result complements previous mental imagery research showing the involvement of motor areas while mentally rehearsing a complex movement, especially in subjects with low skill level. More importantly, only the golf novice group showed changes between the two measurement time-points. Hemodynamic responses were decreased in non-primary motor areas after the 40 hours golf practice interval. Thus, the results indicate that in the barely studied population of middle-aged adults, a complex physical leisure activity induces functional neuroplasticity. This finding supports the idea that an improvement of skill level is associated with a more efficiently working neuronal network. Eine grundlegende Voraussetzung f¨r das Lernen ist die neuronale Plastizit¨t, welche sich durch u a eine schnelle und effiziente Anpassungsf¨higkeit des Gehirns an eine Vielzahl von Umweltfak- a toren widerspiegelt. Anhand bildgebender Studien auf dem Gebiet der Neuroplastizit¨t und im a Bereich des motorischen Lernens konnte gezeigt werden, dass das Erlernen einer neuen Bewe- gung erhebliche Ver¨nderungen sowohl auf neuroanatomi- a scher als auch auf neurofunktioneller Ebene hervorruft. Des Weiteren zeigen neuere Forschungs- ergebnisse, dass das Gehirn diese Kapazit¨t zur Anpassung bis ins hohe Alter beibeh¨lt. Bis a a zum heutigen Zeitpunkt liegen kaum Befunde vor, die die Formbarkeit des Gehirns im mittle- ren Erwachsenenalter untersucht haben. Zudem sind in fr¨heren L¨ngsschnittsstudien auf dem u a Gebiet der trainings-induzierten neuronalen Plastizit¨t vorwiegend strikte Trainingsprotokolle a angewandt worden und die Frage, ob eine Freizeitaktivit¨t ¨hnliche neuronale Ver¨nderungen a a a hervorruft, blieb bis anhin unbeantwortet. Die vorliegende Arbeit hat zum Ziel, mittels eines L¨ngsschnittsstudiendesigns mit zwei Mess- a zeitpunkten den Einfluss eines anspruchsvollen 40-st¨ndigen motorischen Trainings auf die Ge- u hirnanatomie und die Gehirnfunktion zu untersuchen. Die Probanden waren Golfanf¨ngerinnen- a und anf¨nger im mittleren Alter, die Golf als Freizeitaktivit¨t trainierten. F¨r das Erlernen a a u des Golfspiels sind hohe kognitive und motorische F¨higkeiten erforderlich. Zudem kann das a Erlernen dieser Sportart nicht einer bestimmten Altersgruppe zugeordnet werden, weshalb sie auch bei vielen Leuten im mittleren Alter hohen Anklang findet. In der ersten Studie wurden trainings-induzierte Ver¨nderungen in der Neuroanatomie erforscht, w¨hrend die zweite Studie a a funktionelle Ver¨nderungen beim mentalen Vorstellen eines Golfschwungs untersuchte. a Mithilfe der strukturellen Magnetresonanztomographie wurden in der ersten Studie zu bei- den Zeitpunkten neuroanatomische Parameter gemessen. Dadurch konnten intra individuelle Ver¨nderungen der grauen Substanz erforscht werden, welche durch das motorische Golftraining a induziert wurden. Die Datenanalyse wurde anhand der voxel-basierten Morphometrie durch- gef¨hrt. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass ein 40-st¨ndiges Golftraining bei Probanden im u u mittleren Erwachsenenalter deutliche strukturelle Ver¨nderungen hervorruft. Die Kontrollgrup- a pe, die keine neue Fertigkeit ge¨bt hat, zeigt dagegen keine neuroanatomischen Ver¨nderungen u a zwischen den beiden Messzeitpunkten. Insbesondere in Gehirnarealen, die sowohl beim Erler- nen von motorischen Fertigkeiten als auch bei der visuomotorischen Verarbeitung eine wichtige Funktion ubernehmen, nahm das Volumen der grauen Substanz als Folge des Trainings zu. Ein ¨ interessanter Befund ist, dass die Ver¨nderungen in einem f¨r die visuomotorische Verarbeitung a u wichtigen Areal stark von der Trainingsintensit¨t abh¨ngig sind. Diese Ergebnisse zeigen, dass a a eine Freizeitaktivit¨t substanzielle Ver¨nderungen in der grauen Substanz ausl¨sen kann und es a a o dazu kein striktes Trainingsprotokoll braucht. Die zweite Studie hatte zum Ziel, Ver¨nderungen im Aktivierungsmuster w¨hrend dem Ausf¨hren a a u eines mentalen Golfschwungs zu untersuchen. Diese Studie wurde mit Hilfe der funktionellen Ma- gnetresonanztomographie durchgef¨hrt. W¨hrend dem mentalen Vorstellen des Golfschwungs u a zeigten sich bei den Golfanf¨ngern und bei den Kontroll- a versuchspersonen erh¨hte h¨modynamische Antworten sowohl in sekund¨r motorischen als auch o a a in sub-kortikal motorischen Regionen und im Parietallappen. Dieser Befund best¨tigt die Resul- a tate fr¨herer Studien, die darauf hingewiesen haben, dass ein grosses sensomotorisches Netzwerk u aktiviert wird, wenn eine Bewegung mental vorgestellt wird - dies insbesondere bei Anf¨ngern. a Allerdings zeigte nur die Golfgruppe Unterschiede in der neuronalen Rekrutierung zwischen den beiden Messzeitpunkten. Dies widerspiegelte sich in einer Abnahme der neuronalen Aktivierung im pr¨motorischen Kortex. Die Ergebnisse der zweiten Studie zeigen, dass das Erlernen einer a komplexen Sportart wie Golf funktionelle Neuroplastizit¨t induziert und unterst¨tzen somit a u die Hypothese, dass eine Zunahme der Fertigkeit mit einem effizienter arbeitenden neuronalen Netzwerk einhergeht.

Abstract

Summary

Neuroplasticity is reflected in the great capacity of the human brain to adapt quickly and effi- ciently to a broad variety of environmental factors, and comprises an essential prerequisite for learning. In line with the idea of a plastic human brain, previous neuroimaging studies in the field of motor learning have shown that learning a new skill evokes substantial neuroanatom- ical and neurofunctional changes. Moreover, there is strong evidence that these motor skill training-induced neuronal adaptations occur across the entire lifespan, from birth to old age. However, the neuronal underpinnings of training-induced adaptations in subjects in the middle adulthood have received little scientific attention. Furthermore, previous studies investigating training-induced neuroplasticity focussed rather on strict training protocols than on physical activities practiced as a leisure activity. By aligning a longitudinal study design with two measurement time-points, the present disserta- tion thesis aims to explore the dynamic processes of brain anatomy and brain function induced by a highly complex motor training practiced as leisure activity in participants between the age of 40 to 60 years. The investigated motor learning task consisted of golf training practiced as leisure activity. Learning to play golf puts high demands on motor and cognitive abilities and is a physical leisure activity that is not restricted to a certain age group. The first study focussed on anatomical changes induced by the motor-training, whereas the second study focussed on changes of functional neuronal recruitment patterns while mentally performing a golf swing. In order to investigate the neuroanatomical underpinnings of training-induced neuroplasticity in golf novices, the first study used structural magnetic resonance imaging (MRI) and the method of voxel-based morphometry. As a main result, the 40 hours of golf practice, performed as a leisure physical activity with highly individual training protocols, have shown to be associated with gray matter increases in a task-relevant cortical network. These substantial neuroanatomi- cal changes were revealed in regions of the sensorimotor cortex and areas belonging to the dorsal stream. It is suggested that these brain regions play a crucial role during the process of motor learning and the control of visuomotor coordination. The control subjects did not show any gray matter changes in these or in other brain areas. Interestingly, those golf novices who prac- ticed most intensively within the 40-hour period demonstrated the strongest neuroanatomical changes in a critical region of the dorsal information stream. These findings demonstrate that a physical leisure activity induces training-dependent changes in gray matter and let assume that a strict and controlled training protocol is not necessary for training-induced adaptations of gray matter. The second study aimed to investigate changes of neuro-functional recruitment patterns that can be ascribed to the golf training, by using the method of functional MRI (fMRI) and a motor imagery task. The analyses revealed increased hemodynamic responses during the mental re- hearsal of a golf swing in non-primary cortical motor areas, sub-cortical motor areas and parietal regions in the novice golfers and the control subjects. This result complements previous mental imagery research showing the involvement of motor areas while mentally rehearsing a complex movement, especially in subjects with low skill level. More importantly, only the golf novice group showed changes between the two measurement time-points. Hemodynamic responses were decreased in non-primary motor areas after the 40 hours golf practice interval. Thus, the results indicate that in the barely studied population of middle-aged adults, a complex physical leisure activity induces functional neuroplasticity. This finding supports the idea that an improvement of skill level is associated with a more efficiently working neuronal network. Eine grundlegende Voraussetzung f¨r das Lernen ist die neuronale Plastizit¨t, welche sich durch u a eine schnelle und effiziente Anpassungsf¨higkeit des Gehirns an eine Vielzahl von Umweltfak- a toren widerspiegelt. Anhand bildgebender Studien auf dem Gebiet der Neuroplastizit¨t und im a Bereich des motorischen Lernens konnte gezeigt werden, dass das Erlernen einer neuen Bewe- gung erhebliche Ver¨nderungen sowohl auf neuroanatomi- a scher als auch auf neurofunktioneller Ebene hervorruft. Des Weiteren zeigen neuere Forschungs- ergebnisse, dass das Gehirn diese Kapazit¨t zur Anpassung bis ins hohe Alter beibeh¨lt. Bis a a zum heutigen Zeitpunkt liegen kaum Befunde vor, die die Formbarkeit des Gehirns im mittle- ren Erwachsenenalter untersucht haben. Zudem sind in fr¨heren L¨ngsschnittsstudien auf dem u a Gebiet der trainings-induzierten neuronalen Plastizit¨t vorwiegend strikte Trainingsprotokolle a angewandt worden und die Frage, ob eine Freizeitaktivit¨t ¨hnliche neuronale Ver¨nderungen a a a hervorruft, blieb bis anhin unbeantwortet. Die vorliegende Arbeit hat zum Ziel, mittels eines L¨ngsschnittsstudiendesigns mit zwei Mess- a zeitpunkten den Einfluss eines anspruchsvollen 40-st¨ndigen motorischen Trainings auf die Ge- u hirnanatomie und die Gehirnfunktion zu untersuchen. Die Probanden waren Golfanf¨ngerinnen- a und anf¨nger im mittleren Alter, die Golf als Freizeitaktivit¨t trainierten. F¨r das Erlernen a a u des Golfspiels sind hohe kognitive und motorische F¨higkeiten erforderlich. Zudem kann das a Erlernen dieser Sportart nicht einer bestimmten Altersgruppe zugeordnet werden, weshalb sie auch bei vielen Leuten im mittleren Alter hohen Anklang findet. In der ersten Studie wurden trainings-induzierte Ver¨nderungen in der Neuroanatomie erforscht, w¨hrend die zweite Studie a a funktionelle Ver¨nderungen beim mentalen Vorstellen eines Golfschwungs untersuchte. a Mithilfe der strukturellen Magnetresonanztomographie wurden in der ersten Studie zu bei- den Zeitpunkten neuroanatomische Parameter gemessen. Dadurch konnten intra individuelle Ver¨nderungen der grauen Substanz erforscht werden, welche durch das motorische Golftraining a induziert wurden. Die Datenanalyse wurde anhand der voxel-basierten Morphometrie durch- gef¨hrt. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass ein 40-st¨ndiges Golftraining bei Probanden im u u mittleren Erwachsenenalter deutliche strukturelle Ver¨nderungen hervorruft. Die Kontrollgrup- a pe, die keine neue Fertigkeit ge¨bt hat, zeigt dagegen keine neuroanatomischen Ver¨nderungen u a zwischen den beiden Messzeitpunkten. Insbesondere in Gehirnarealen, die sowohl beim Erler- nen von motorischen Fertigkeiten als auch bei der visuomotorischen Verarbeitung eine wichtige Funktion ubernehmen, nahm das Volumen der grauen Substanz als Folge des Trainings zu. Ein ¨ interessanter Befund ist, dass die Ver¨nderungen in einem f¨r die visuomotorische Verarbeitung a u wichtigen Areal stark von der Trainingsintensit¨t abh¨ngig sind. Diese Ergebnisse zeigen, dass a a eine Freizeitaktivit¨t substanzielle Ver¨nderungen in der grauen Substanz ausl¨sen kann und es a a o dazu kein striktes Trainingsprotokoll braucht. Die zweite Studie hatte zum Ziel, Ver¨nderungen im Aktivierungsmuster w¨hrend dem Ausf¨hren a a u eines mentalen Golfschwungs zu untersuchen. Diese Studie wurde mit Hilfe der funktionellen Ma- gnetresonanztomographie durchgef¨hrt. W¨hrend dem mentalen Vorstellen des Golfschwungs u a zeigten sich bei den Golfanf¨ngern und bei den Kontroll- a versuchspersonen erh¨hte h¨modynamische Antworten sowohl in sekund¨r motorischen als auch o a a in sub-kortikal motorischen Regionen und im Parietallappen. Dieser Befund best¨tigt die Resul- a tate fr¨herer Studien, die darauf hingewiesen haben, dass ein grosses sensomotorisches Netzwerk u aktiviert wird, wenn eine Bewegung mental vorgestellt wird - dies insbesondere bei Anf¨ngern. a Allerdings zeigte nur die Golfgruppe Unterschiede in der neuronalen Rekrutierung zwischen den beiden Messzeitpunkten. Dies widerspiegelte sich in einer Abnahme der neuronalen Aktivierung im pr¨motorischen Kortex. Die Ergebnisse der zweiten Studie zeigen, dass das Erlernen einer a komplexen Sportart wie Golf funktionelle Neuroplastizit¨t induziert und unterst¨tzen somit a u die Hypothese, dass eine Zunahme der Fertigkeit mit einem effizienter arbeitenden neuronalen Netzwerk einhergeht.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Jäncke Lutz, Meyer Martin
Communities & Collections:UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:150 Psychology
Uncontrolled Keywords:DoktoratPSYCH
Language:English
Place of Publication:Zurich
Date:2012
Deposited On:26 Apr 2017 14:39
Last Modified:24 Sep 2019 22:38
Number of Pages:74
OA Status:Green
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