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Steroid hormones and transcription factors in yolk protein synthesis of Musca domestica


Siegenthaler, Christina. Steroid hormones and transcription factors in yolk protein synthesis of Musca domestica. 2005, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

Die Dotterproteinsynthese im Fettkörper von Drosophila melanogaster wird durch geschlechtsspezifische Protein-Isoformen des Gens doublesex (dsx) gesteuert. In Weibchen bindet die weibliche Form des Proteins, DSXF, an den Enhancer der Dotterproteingene und verstärkt die basale Trankriptionsrate. In Männchen wird die Transkription durch DSXM vollständig unterdrückt. In der Stubenfliege Musca domestica dagegen scheinen Unterschiede in der Konzentration der Ecdysteroid- Hormone für die Regulierung der Dotterproteinsynthese verantwortlich zu sein. Es gibt allerdings Hinweise, dass weitere Faktoren zur Steuerung der Dotterproteinsynthese in Musca beitragen. In meiner Dissertation habe ich untersucht, ob Transkriptionsfaktoren - neben Hormonen - in Musca an der Steuerung der Dotterproteinsynthese beteiligt sind. Für diese Untersuchung verwendete ich zwei Musca-Stämme, in denen Männchen kleine Mengen von Dotterproteinen produzieren. Die Tatsache, dass diese Männchen keine erhöhte Edysteroidkonzentration aufweisen, unterstützt die Hypothese, dass weitere Faktoren die Synthese von Dotterproteinen in Musca beeinflussen. Tatsächlich fanden wir in Musca ein Homolog von dsx, Md-dsx. Md-dsx wird, wie dsx in Drosophila, geschlechtsspezifisch gespleisst, und es entstehen zwei verschiedene Proteine, das weiblich-spezifische Md- DSXFsowie das männlich-spezifische Md- DSXM. In Standardmännchen ist nur Md- dsxM, das männliche Transkript von Md-dsx, nachweisbar. In Männchen, die Dotterproteine produzieren, findet man dagegen auch Md- dsxF. Hinzu kommt, dass durch ektopische Expression von Md- DSXFin Standardmännchen die Synthese von Dotterproteinen induziert werden kann. Aufgrund dieser Resultate vermuteten wir, dass die Dotterproteinsynthese in Musca durch ein Zusammenspiel von Ecdysteroiden und DSX-Proteinen gesteuert wird. Wir haben folgendes Modell entwickelt: Im Fettkörper von Weibchen erhöht die Anwesenheit von Md- DSXFdie Kompetenz der Dotterproteingene, auf Ecdysteroide mit verstärkter Transkription zu reagieren. In Männchen dagegen verringert Md- DSXMdie Empfindlichkeit der Dotterproteingene und setzt die Schwelle für eine Aktivierung durch Ecdysteroide massiv hinauf. Hormone erfüllen zwei verschiedene Aufgaben in der Steuerung der Dotterproteinsynthese. Sie sind erstens verantwortlich dafür, dass die Dotterproteinsythese synchron mit der Oogenese verläuft. Zweitens ermöglichen Hormone die Anpassung der Dotterproteinproduktion an äussere Einflüsse, wie zum Beispiel an das Nahrungsangebot oder an das Vorhandensein von geeigneten Eiablageplätzen. Es ist möglich, dass dieser Mechanismus - zellautonome Faktoren für die geschlechts- und gewebespezifische Expression, Hormone für die Anpassung an Umwelteinflüsse - auch für die Steuerung der Dotterproteinsynthese in anderen Insektenarten verwendet wird. Allerdings dürfte der Beitrag dieser beiden Systeme unterschiedlich sein, und zwar abhängig davon, wie die Entwicklung der Oocyten verläuft. Ist die Oogenese zyklisch, wie etwa in Musca, spielen Hormone eine viel wichtigere Rolle als in Drosophila, wo die Ei-Entwicklung kontinuierlich erfolgt, weil in Spezies mit zyklischer Oogenese die Produktion der Dotterproteine mit der Entwicklung der Eier synchronisiert werden muss.

Synthesis of yolk proteins (YP) is regulated by sex-specific proteins encoded by the gene doublesex (dsx) in the Drosophila fat body. In females, the basal transcription rate is enhanced by the binding of the female-specific protein DSXF to the enhancer of the yp genes, whereas in males, YP expression is completely repressed by the male- specific protein DSXM. Synthesis of yolk proteins in Musca domestica, on the other hand, appears to be regulated by sex-specific differences in the concentration of ecdysteroids. However, there are some indications that there must be additional factors involved in the regulation of YP expression in Musca. The objective of my thesis work was to investigate whether sex-specific transcription factors also contribute to the regulation of YP synthesis in Musca domestica. I analyzed two Musca strains in which males produce small amounts of YP, and found that these males do not have elevated ecdysteroid levels. This fact further supports the notion that additional factors take part in the regulation of YP synthesis in Musca. We were able to identify a dsx homologue, Md-dsx, which is sex-specifically spliced and gives rise to two different proteins, the female form Md- DSXF and the male form Md- DSXM. In standard males, only the male isoform of Md-dsx is expressed. However, in the YP expressing males, substantial levels of Md- dsxMtranscripts can be detected. Also, expression of Md- DSXF in standard males carrying an inducible transgene can promote the production of YP. This suggested to us that YP synthesis in Musca is controlled by a concerted action of Md-DSX proteins and ecdysteroids. We propose that presence of Md- DSXF in female fat body cells increases the competence of the YP genes to respond to activation by ecdysteroids, while in males, the threshold for activation is markedly increased by the presence of Md- DSXM. Hormones, on the other hand, serve different purposes. First, they synchronize YP synthesis with onset of vitellogenesis in oocyte development. Second, hormones adjust YP synthesis to environmental conditions such as availability of food resources and egg-laying substrate. The use of autonomous competence factors for sex- and tissue-specificity, combined with the use of non-autonomous factors that respond to extrinsic conditions, may be a common mechanism for the control of YP synthesis in insects. However, the contribution of these two systems may vary, depending on the mode of ovarian development. In Musca, hormones appear to play a more distinct role than in Drosophila, because oogenesis in Musca is not a continuous process but rather occurs in cycles, and YP synthesis thus needs to be coordinated with oocyte development.

Abstract

Die Dotterproteinsynthese im Fettkörper von Drosophila melanogaster wird durch geschlechtsspezifische Protein-Isoformen des Gens doublesex (dsx) gesteuert. In Weibchen bindet die weibliche Form des Proteins, DSXF, an den Enhancer der Dotterproteingene und verstärkt die basale Trankriptionsrate. In Männchen wird die Transkription durch DSXM vollständig unterdrückt. In der Stubenfliege Musca domestica dagegen scheinen Unterschiede in der Konzentration der Ecdysteroid- Hormone für die Regulierung der Dotterproteinsynthese verantwortlich zu sein. Es gibt allerdings Hinweise, dass weitere Faktoren zur Steuerung der Dotterproteinsynthese in Musca beitragen. In meiner Dissertation habe ich untersucht, ob Transkriptionsfaktoren - neben Hormonen - in Musca an der Steuerung der Dotterproteinsynthese beteiligt sind. Für diese Untersuchung verwendete ich zwei Musca-Stämme, in denen Männchen kleine Mengen von Dotterproteinen produzieren. Die Tatsache, dass diese Männchen keine erhöhte Edysteroidkonzentration aufweisen, unterstützt die Hypothese, dass weitere Faktoren die Synthese von Dotterproteinen in Musca beeinflussen. Tatsächlich fanden wir in Musca ein Homolog von dsx, Md-dsx. Md-dsx wird, wie dsx in Drosophila, geschlechtsspezifisch gespleisst, und es entstehen zwei verschiedene Proteine, das weiblich-spezifische Md- DSXFsowie das männlich-spezifische Md- DSXM. In Standardmännchen ist nur Md- dsxM, das männliche Transkript von Md-dsx, nachweisbar. In Männchen, die Dotterproteine produzieren, findet man dagegen auch Md- dsxF. Hinzu kommt, dass durch ektopische Expression von Md- DSXFin Standardmännchen die Synthese von Dotterproteinen induziert werden kann. Aufgrund dieser Resultate vermuteten wir, dass die Dotterproteinsynthese in Musca durch ein Zusammenspiel von Ecdysteroiden und DSX-Proteinen gesteuert wird. Wir haben folgendes Modell entwickelt: Im Fettkörper von Weibchen erhöht die Anwesenheit von Md- DSXFdie Kompetenz der Dotterproteingene, auf Ecdysteroide mit verstärkter Transkription zu reagieren. In Männchen dagegen verringert Md- DSXMdie Empfindlichkeit der Dotterproteingene und setzt die Schwelle für eine Aktivierung durch Ecdysteroide massiv hinauf. Hormone erfüllen zwei verschiedene Aufgaben in der Steuerung der Dotterproteinsynthese. Sie sind erstens verantwortlich dafür, dass die Dotterproteinsythese synchron mit der Oogenese verläuft. Zweitens ermöglichen Hormone die Anpassung der Dotterproteinproduktion an äussere Einflüsse, wie zum Beispiel an das Nahrungsangebot oder an das Vorhandensein von geeigneten Eiablageplätzen. Es ist möglich, dass dieser Mechanismus - zellautonome Faktoren für die geschlechts- und gewebespezifische Expression, Hormone für die Anpassung an Umwelteinflüsse - auch für die Steuerung der Dotterproteinsynthese in anderen Insektenarten verwendet wird. Allerdings dürfte der Beitrag dieser beiden Systeme unterschiedlich sein, und zwar abhängig davon, wie die Entwicklung der Oocyten verläuft. Ist die Oogenese zyklisch, wie etwa in Musca, spielen Hormone eine viel wichtigere Rolle als in Drosophila, wo die Ei-Entwicklung kontinuierlich erfolgt, weil in Spezies mit zyklischer Oogenese die Produktion der Dotterproteine mit der Entwicklung der Eier synchronisiert werden muss.

Synthesis of yolk proteins (YP) is regulated by sex-specific proteins encoded by the gene doublesex (dsx) in the Drosophila fat body. In females, the basal transcription rate is enhanced by the binding of the female-specific protein DSXF to the enhancer of the yp genes, whereas in males, YP expression is completely repressed by the male- specific protein DSXM. Synthesis of yolk proteins in Musca domestica, on the other hand, appears to be regulated by sex-specific differences in the concentration of ecdysteroids. However, there are some indications that there must be additional factors involved in the regulation of YP expression in Musca. The objective of my thesis work was to investigate whether sex-specific transcription factors also contribute to the regulation of YP synthesis in Musca domestica. I analyzed two Musca strains in which males produce small amounts of YP, and found that these males do not have elevated ecdysteroid levels. This fact further supports the notion that additional factors take part in the regulation of YP synthesis in Musca. We were able to identify a dsx homologue, Md-dsx, which is sex-specifically spliced and gives rise to two different proteins, the female form Md- DSXF and the male form Md- DSXM. In standard males, only the male isoform of Md-dsx is expressed. However, in the YP expressing males, substantial levels of Md- dsxMtranscripts can be detected. Also, expression of Md- DSXF in standard males carrying an inducible transgene can promote the production of YP. This suggested to us that YP synthesis in Musca is controlled by a concerted action of Md-DSX proteins and ecdysteroids. We propose that presence of Md- DSXF in female fat body cells increases the competence of the YP genes to respond to activation by ecdysteroids, while in males, the threshold for activation is markedly increased by the presence of Md- DSXM. Hormones, on the other hand, serve different purposes. First, they synchronize YP synthesis with onset of vitellogenesis in oocyte development. Second, hormones adjust YP synthesis to environmental conditions such as availability of food resources and egg-laying substrate. The use of autonomous competence factors for sex- and tissue-specificity, combined with the use of non-autonomous factors that respond to extrinsic conditions, may be a common mechanism for the control of YP synthesis in insects. However, the contribution of these two systems may vary, depending on the mode of ovarian development. In Musca, hormones appear to play a more distinct role than in Drosophila, because oogenesis in Musca is not a continuous process but rather occurs in cycles, and YP synthesis thus needs to be coordinated with oocyte development.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Dübendorfer Andreas, Hafen Ernst
Communities & Collections:UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:Unspecified
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2005
Deposited On:12 Jun 2019 11:57
Last Modified:12 Jun 2019 11:57
Number of Pages:38
Additional Information:einhält Sonderdrucke
OA Status:Green
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