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The relation of sensory adaptation and stimulus perception in the rat whisker-system


Musall, Simon. The relation of sensory adaptation and stimulus perception in the rat whisker-system. 2015, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

Zusammenfassung Die Abnahme neuronaler Antworten bei wiederholter Präsentation eines sensorischen Stimulus ist eine weit verbreitete Eigenschaft, sowohl im peripheren als auch im zentralen Nervensystem. Diese sensorische Adaptation tritt in nahezu allen sensorischen Modalitäten auf und wird durch eine Vielzahl verschiedener Mechanismen, z.B. biophysikalische Effekte sensorischer Rezeptoren, inhibitorische Rückopplungen, intrinsische Zellmechanmismen oder Depression von Projektionssynapsen bedingt. Zahlreiche psychophysikalische Studien haben außerdem gezeigt das Adaptation einen signifikanten Einfluß auf die sensorische Wahrnehmung hat. Die anhaltende Präsentation eines sensorischen Stimulus reduziert hierbei die Wahrnehmung eines anschließend präsentierten Teststimulus, während die Unterschiede zwischen verschiedenen Stimuli verstärkt werden. Der genaue Zusammenhang zwischen neurophysiologischer und perzeptueller Adaptation ist jedoch weitgehend unbekannt. Das Ziel der vorliegenden Studie ist die Herstellung einer direkten Verbindung zwischen der Adaptation kortikaler Neuronen und der daraus resultierenden sensorischen Wahrnehmung. Hierzu wurde eine Kombination von elektrophysiologischen Ableitungen, optogenetischer neuronaler Stimulation und Verhaltensversuchen in dem somatosensorischen System der Ratte eingesetzt.
In Kapitel 1 gebe ich eine Einführung über sensorische Adaptation und bespreche verschiedene Nachweise für seine physiologischen Ursachen, funktionellen Auswirkungen und Bedeutung für Stimuluswahrnehmung. Der erste Teil dieses Kapitels konzentriert sich auf generelle Adaptation die in einer Vielzahl verschiedener neuronaler Netzwerke auftritt. Der zweite Teil behandelt die Bedeutung von stimulus-spezifischer Adaptation (SSA), die einen Spezialfall darstellt und vor Allem im sensorischen Cortex auftritt. Der letzte Teil bietet eine Übersicht über die verschiedenen experimentalen Ansätze und Ziele der Arbeit.
Kapitel 2 behandelt die Hauptergebnisse meiner Arbeit und liegt in Form eines wissenschaftlichen Aufsatzes vor, der in dem wissenschaftlichen Magazin Nature Neuroscience veröffentlich wurde. Im Rahmen dieser Studie habe ich ein neuartiges Verhaltensparadigma zur psychophysikalischen Prüfung einzelner Schnurrhaarstimulationen genutzt und zusätzlich die Aktivität einzelner Neurone im Barrelfeld der Ratte aufgezeichnet. Durch den Einsatz verschiedener theoretischer Modelle konnte ich das Verhalten trainierter Ratten auf Basis der stimulus-induzierten Aktivität kortikaler Neurone zutreffend beschreiben. Um einen kausalen Zusammenhang zwischen kortikaler Adaptation und Stimuluswahrnehmung herzustellen, induzierte ich die kortikale Expression des Blaulicht sensitiven Ionenkanals Channelrhodopsin-2. Im Gegensatz zur Stimulation einzelner Schnurrhaare, die frequenzabhängige Adaption auslöst, erzeugte die direkte Stimulation kortikaler Neurone adaptationsfreie, lichtinduzierte Antworten. Der direkte Vergleich der Verhaltensperformance mit Schnurrhaar- oder Lichtstimulation zeigte, dass die Umgehung der kortikalen Adaptation die interhemisphärische Diskrimierung von Stimulusfrequenzen stark verbessert aber gleichzeitig die Wahrnehmung von Intensitätsveränderungen einschränkt. Dies zeigt, dass die Adaptation kortikaler Neurone von kritischer Bedeutung für die Sinneswahrnehmung ist und die Wahrnehmung konstanter Reize reduziert um die perzeptuelle Intensität abweichender Stimuli zu verstärken.
Kapitel 3 beinhaltet die zweite Studie die ich während meines Doktorats durchgeführt habe und zurzeit zur Begutachtung bei dem wissenschaftlichen Magazin Cerebral Cortex vorliegt. Im Rahmen dieser Studie erweiterte ich unser Verhaltensparadigma durch eine Kombination verschiedener Stimulationsmerkmale und studierte so die perzeptuelle Bedeutung von SSA. Ich konnte zeigen, dass die gezielte Veränderung verschieden Stimulationsmerkmale, wie die Richtung einer Schnurhaar-Auslenkung oder Stimulation eines benachbarten Schnurrhaares, die Wahrnehmung eines abweichenden sensorischen Stimulus deutlich steigert. Änderungen der gleichen Merkmale induzierten außerdem einen Anstieg im Antwortverhalten einzelner Neurone im cortikalen Barrelfeld. Die Analyse der neuronalen Antworten in verschiedenen cortikalen Tiefen ergab, dass die Antworten auf abweichende Stimuli in spezifischen Schichten des Cortex verstärkt werden. Dies legt nahe, dass die stimulus- spezifische Detektion abweichender sensorischer Reize ein Merkmal intracorticaler Informationsverarbeitung ist.
In Kapitel 4 diskutiere ich wie die verschiedenen Ergebnisse meiner Arbeit das bestehende Wissen über sensorische Adaptation erweitern und ihre Bedeutung für das Verständnis cortikaler sensorischer Verarbeitung. Abstract The attenuation of neuronal responses to repeated sensory stimulation is an omnipresent feature in both the peripheral and central nervous system. Such sensory adaptation occurs in virtually all sensory modalities and is caused by a variety of different mechanisms, including biophysical effects on sensory receptors, inhibitory feedback loops, intrinsic cellular mechanisms and short-term depression of projection synapses. Numerous psychophysical studies also showed that adaptation has a significant influence on sensory perception. Here, prolonged presentation of an adaptor stimulus reduces the perception of a subsequently presented test stimulus while markedly increasing the discriminability between different stimuli. However, the precise relation between these neurophysiological and behavioral results is widely unknown. The main objective of this thesis is to establish a direct relation between adaptation of cortical neurons and stimulus perception. To achieve this goal, I applied a combination of electrophysiological recordings, optogenetic neural stimulation and animal behavior in the rat whisker-system.
In chapter 1, I will provide an introduction to sensory adaptation and review the evidence for its physiological origins, functional implications for stimulus processing and importance for sensory perception. The first part of chapter 1 will focus on general adaptation that is widely observed in a variety of different neuronal circuits. The second part will focus on stimulus- specific adaptation (SSA), a special case of adaptation that mainly occurs in sensory cortex. The last part gives an overview of the experimental approaches and specific aims of the thesis.
Chapter 2 contains the main results of my project and is presented in the form of a research article that has been published in the scientific journal Nature Neuroscience. In this study, I used a novel behavioral paradigm for psychophysical testing of single-whisker stimuli and recorded the activity of sensory neurons in the rat barrel cortex. Using different theoretical models, I could closely describe the behavioral performance of trained rats based on stimulus- evoked activity of cortical neurons. To establish a causal relation between cortical adaptation and stimulus perception, I then induced the cortical expression of the blue light sensitive ion- channel channelrhodopsin-2. In contrast to whisker stimulation, which causes frequency- dependent adaptation, direct light activation of cortical neurons resulted in non-adapting stimulus-evoked responses. The comparison of behavioral performance with either whisker or light stimulation revealed that circumventing adaptation strongly improves cross-hemispheric discrimination of stimulus frequency while reducing the detection of changes in stimulus intensity. This shows that sensory adaptation critically governs the perception of sensory stimuli, decreasing fidelity under steady-state conditions in favor of change detection.
Chapter 3 contains the second study that I conducted during my project, which is currently under revision at the scientific journal Cerebral Cortex. Here, I addressed the importance of SSA for stimulus perception by expanding our behavioral paradigm to a set of different stimulus features. I found that changes in specific stimulus features, such as whisker deflection direction or identity of a stimulated whisker robustly enhances detection of deviant stimuli. Changes in the same features also evoked stronger stimulus responses of single neurons in the barrel cortex. Analysis of neural responses in different cortical depths revealed that deviant responses are enhanced in specific cortical layers, suggesting that stimulus-specific deviance detection is a feature of intracortical information processing.
In Chapter 4, I discuss how the different results of the thesis expand the current knowledge on sensory adaptation and their implications for the understanding of sensory processing in cortex.

Abstract

Zusammenfassung Die Abnahme neuronaler Antworten bei wiederholter Präsentation eines sensorischen Stimulus ist eine weit verbreitete Eigenschaft, sowohl im peripheren als auch im zentralen Nervensystem. Diese sensorische Adaptation tritt in nahezu allen sensorischen Modalitäten auf und wird durch eine Vielzahl verschiedener Mechanismen, z.B. biophysikalische Effekte sensorischer Rezeptoren, inhibitorische Rückopplungen, intrinsische Zellmechanmismen oder Depression von Projektionssynapsen bedingt. Zahlreiche psychophysikalische Studien haben außerdem gezeigt das Adaptation einen signifikanten Einfluß auf die sensorische Wahrnehmung hat. Die anhaltende Präsentation eines sensorischen Stimulus reduziert hierbei die Wahrnehmung eines anschließend präsentierten Teststimulus, während die Unterschiede zwischen verschiedenen Stimuli verstärkt werden. Der genaue Zusammenhang zwischen neurophysiologischer und perzeptueller Adaptation ist jedoch weitgehend unbekannt. Das Ziel der vorliegenden Studie ist die Herstellung einer direkten Verbindung zwischen der Adaptation kortikaler Neuronen und der daraus resultierenden sensorischen Wahrnehmung. Hierzu wurde eine Kombination von elektrophysiologischen Ableitungen, optogenetischer neuronaler Stimulation und Verhaltensversuchen in dem somatosensorischen System der Ratte eingesetzt.
In Kapitel 1 gebe ich eine Einführung über sensorische Adaptation und bespreche verschiedene Nachweise für seine physiologischen Ursachen, funktionellen Auswirkungen und Bedeutung für Stimuluswahrnehmung. Der erste Teil dieses Kapitels konzentriert sich auf generelle Adaptation die in einer Vielzahl verschiedener neuronaler Netzwerke auftritt. Der zweite Teil behandelt die Bedeutung von stimulus-spezifischer Adaptation (SSA), die einen Spezialfall darstellt und vor Allem im sensorischen Cortex auftritt. Der letzte Teil bietet eine Übersicht über die verschiedenen experimentalen Ansätze und Ziele der Arbeit.
Kapitel 2 behandelt die Hauptergebnisse meiner Arbeit und liegt in Form eines wissenschaftlichen Aufsatzes vor, der in dem wissenschaftlichen Magazin Nature Neuroscience veröffentlich wurde. Im Rahmen dieser Studie habe ich ein neuartiges Verhaltensparadigma zur psychophysikalischen Prüfung einzelner Schnurrhaarstimulationen genutzt und zusätzlich die Aktivität einzelner Neurone im Barrelfeld der Ratte aufgezeichnet. Durch den Einsatz verschiedener theoretischer Modelle konnte ich das Verhalten trainierter Ratten auf Basis der stimulus-induzierten Aktivität kortikaler Neurone zutreffend beschreiben. Um einen kausalen Zusammenhang zwischen kortikaler Adaptation und Stimuluswahrnehmung herzustellen, induzierte ich die kortikale Expression des Blaulicht sensitiven Ionenkanals Channelrhodopsin-2. Im Gegensatz zur Stimulation einzelner Schnurrhaare, die frequenzabhängige Adaption auslöst, erzeugte die direkte Stimulation kortikaler Neurone adaptationsfreie, lichtinduzierte Antworten. Der direkte Vergleich der Verhaltensperformance mit Schnurrhaar- oder Lichtstimulation zeigte, dass die Umgehung der kortikalen Adaptation die interhemisphärische Diskrimierung von Stimulusfrequenzen stark verbessert aber gleichzeitig die Wahrnehmung von Intensitätsveränderungen einschränkt. Dies zeigt, dass die Adaptation kortikaler Neurone von kritischer Bedeutung für die Sinneswahrnehmung ist und die Wahrnehmung konstanter Reize reduziert um die perzeptuelle Intensität abweichender Stimuli zu verstärken.
Kapitel 3 beinhaltet die zweite Studie die ich während meines Doktorats durchgeführt habe und zurzeit zur Begutachtung bei dem wissenschaftlichen Magazin Cerebral Cortex vorliegt. Im Rahmen dieser Studie erweiterte ich unser Verhaltensparadigma durch eine Kombination verschiedener Stimulationsmerkmale und studierte so die perzeptuelle Bedeutung von SSA. Ich konnte zeigen, dass die gezielte Veränderung verschieden Stimulationsmerkmale, wie die Richtung einer Schnurhaar-Auslenkung oder Stimulation eines benachbarten Schnurrhaares, die Wahrnehmung eines abweichenden sensorischen Stimulus deutlich steigert. Änderungen der gleichen Merkmale induzierten außerdem einen Anstieg im Antwortverhalten einzelner Neurone im cortikalen Barrelfeld. Die Analyse der neuronalen Antworten in verschiedenen cortikalen Tiefen ergab, dass die Antworten auf abweichende Stimuli in spezifischen Schichten des Cortex verstärkt werden. Dies legt nahe, dass die stimulus- spezifische Detektion abweichender sensorischer Reize ein Merkmal intracorticaler Informationsverarbeitung ist.
In Kapitel 4 diskutiere ich wie die verschiedenen Ergebnisse meiner Arbeit das bestehende Wissen über sensorische Adaptation erweitern und ihre Bedeutung für das Verständnis cortikaler sensorischer Verarbeitung. Abstract The attenuation of neuronal responses to repeated sensory stimulation is an omnipresent feature in both the peripheral and central nervous system. Such sensory adaptation occurs in virtually all sensory modalities and is caused by a variety of different mechanisms, including biophysical effects on sensory receptors, inhibitory feedback loops, intrinsic cellular mechanisms and short-term depression of projection synapses. Numerous psychophysical studies also showed that adaptation has a significant influence on sensory perception. Here, prolonged presentation of an adaptor stimulus reduces the perception of a subsequently presented test stimulus while markedly increasing the discriminability between different stimuli. However, the precise relation between these neurophysiological and behavioral results is widely unknown. The main objective of this thesis is to establish a direct relation between adaptation of cortical neurons and stimulus perception. To achieve this goal, I applied a combination of electrophysiological recordings, optogenetic neural stimulation and animal behavior in the rat whisker-system.
In chapter 1, I will provide an introduction to sensory adaptation and review the evidence for its physiological origins, functional implications for stimulus processing and importance for sensory perception. The first part of chapter 1 will focus on general adaptation that is widely observed in a variety of different neuronal circuits. The second part will focus on stimulus- specific adaptation (SSA), a special case of adaptation that mainly occurs in sensory cortex. The last part gives an overview of the experimental approaches and specific aims of the thesis.
Chapter 2 contains the main results of my project and is presented in the form of a research article that has been published in the scientific journal Nature Neuroscience. In this study, I used a novel behavioral paradigm for psychophysical testing of single-whisker stimuli and recorded the activity of sensory neurons in the rat barrel cortex. Using different theoretical models, I could closely describe the behavioral performance of trained rats based on stimulus- evoked activity of cortical neurons. To establish a causal relation between cortical adaptation and stimulus perception, I then induced the cortical expression of the blue light sensitive ion- channel channelrhodopsin-2. In contrast to whisker stimulation, which causes frequency- dependent adaptation, direct light activation of cortical neurons resulted in non-adapting stimulus-evoked responses. The comparison of behavioral performance with either whisker or light stimulation revealed that circumventing adaptation strongly improves cross-hemispheric discrimination of stimulus frequency while reducing the detection of changes in stimulus intensity. This shows that sensory adaptation critically governs the perception of sensory stimuli, decreasing fidelity under steady-state conditions in favor of change detection.
Chapter 3 contains the second study that I conducted during my project, which is currently under revision at the scientific journal Cerebral Cortex. Here, I addressed the importance of SSA for stimulus perception by expanding our behavioral paradigm to a set of different stimulus features. I found that changes in specific stimulus features, such as whisker deflection direction or identity of a stimulated whisker robustly enhances detection of deviant stimuli. Changes in the same features also evoked stronger stimulus responses of single neurons in the barrel cortex. Analysis of neural responses in different cortical depths revealed that deviant responses are enhanced in specific cortical layers, suggesting that stimulus-specific deviance detection is a feature of intracortical information processing.
In Chapter 4, I discuss how the different results of the thesis expand the current knowledge on sensory adaptation and their implications for the understanding of sensory processing in cortex.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Helmchen Fritjof, Weber Bruno
Communities & Collections:UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:Unspecified
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2015
Deposited On:22 Mar 2019 14:17
Last Modified:15 Apr 2021 15:01
Number of Pages:123
OA Status:Green

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