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Encoding of grasping movements in the anterior intraparietal area of macaques


Baumann, Markus Andreas. Encoding of grasping movements in the anterior intraparietal area of macaques. 2009, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

Zusammenfassung Die Hand der Primaten ist ein extrem vielfältiges Instrument, mit welchem eine grosse Zahl an Objekten mit verschiedensten Greifarten manipuliert werden können. Letztere reichen von festen Kraftgriffen bis zu diffizilen Präzisionsgriffen. Greifbewegungen werden normalerweise unter visueller Kontrolle ausgeführt, weshalb die neuronalen Kontrollmechanismen am besten im Rahmen der visuo- motorischen Transformationen verstanden werden können. Der optimale Grifftyp und damit die Handkonfiguration hängen aber nicht nur von der Form des Zielobjektes ab, sondern auch von der beabsichtigten Manipulation. Diese wiederum hängt vom Kontext der Handlung ab, welcher daher in die visuo-motorische Tranformation einfliessen muss.

Der Parietallappen spielt eine wichtige Rolle bei der Planung von Handbewegungen. Patienten mit Läsionen in dieser Rindenregion leiden an optischer Ataxie, einem Defizit der Koordination von Handbewegungen. Vor kurzem wurden im Anterioren Intraparietalen Areal (AIP), einer Region im Parietalkortex von Makaken, Neuronen gefunden, welche spezifisch aktiv sind bei der Ausführung gewisser Greifarten. Dieselben Zellen sind ausserdem aktiv beim blossen Anblick der greifbaren Objekte. Das Zusammenspiel von visueller und motorischer Aktivität in AIP wurde bisher aber kaum untersucht. Ob AIP auch kontext-spezifische Faktoren kodiert, welche für Greifbewegungen relevant sind, ist ebenfalls unbekannt.

Um diese Fragen zu untersuchen, haben wir zwei Makaken trainiert, ein Objekt mit zwei verschiedenen Griffarten zu fassen, nämlich mit einem Kraft- oder einem Präzisionsgriff. Der korrekte Griff wurde bei jedem Versuch mittels einer farbigen Leuchtdiode instruiert, welche damit als Kontextinformation diente. Ausserdem wurde ein Faktor der 3D Erscheinung des Objektes variiert, indem es in fünf verschiedenen Orientierungen präsentiert wurde. Wir benutzten einen ‘delayed grasping task’, in welchem die Phase visueller Instruktionen zeitlich klar von der Ausführung der Bewegung getrennt war.

Wir zeichneten die Aktivität von 571 Neuronen zweier Tiere auf, während diese die beschriebene Aufgabe ausführten. Die neuronale Repräsentation der Objektorientierung war zeitlich konstant, während die Zahl der Zellen, welche die Griffart kodierten, von der Instruktion zur Bewegungsausführung zunahm. Zellen mit früher Aktivität unterschieden sich von solchen mit später Aktivität sowohl in funktioneller Hinsicht, wie auch in ihrer anatomischen Lokation. Des weiteren war die Kodierung der Griffart stark reduziert, wenn sie instruiert wurde bevor das Zielobjekt dem Tier gezeigt wurde. Wir folgerten aus diesen Resultaten, dass AIP kontext-spezifische Greifbewegungen kodiert, die Kontext-Information aber nur schwach repräsentiert, wenn kein konkretes greifbares Objekt präsent ist.

Des weiteren untersuchten wir die Kodierungseigenschaften des Lokalen Feldpotentials (LFP) während des ‘delayed grasping task’. Das LFP repräsentiert die Summe von erregenden und hemmenden synaptischen und dendritischen Potentialen im Umkreis der Elektrodenspitze und hat in letzter Zeit aus verschiedenen Gründen wachsendes wissenschaftliches Interesse erregt. Einige dieser Gründe sind: (1) Das LFP korreliert stärker mit dem BOLD Signal der fMRI Forschung als die Aktionspotentiale von Einzelzellen. (2) Das LFP wurde als Eingangssignal für zuküntiftige Anwendungen in Hirn-Maschinen-Schnittstellen vorgeschlagen, da es über längere Zeit stabil aufgezeichnet werden kann. (3) Man nimmt an, dass das LFP eher lokalen Input repräsentiert, während die Aktionspotentiale den Output von Neuronen darstellen. Ein besseres Versändnis der Zusammenhänge von LFP und Aktionspotentialen könnte daher hilfreich sein, um die lokale Informationsverarbeitung zu untersuchen.

Unserer Resultate zeigen, dass das LFP in AIP am stärksten durch die verschiedenen Phasen des Tasks moduliert wird, doch ist es oft auch selektiv für die Orientierung und die Art des Griffs. Ein Vergleich der Kodierungseigenschaften von LFP und Aktionspotentialen zeigte, dass die Aktivität im Gamma Band des LFP (30- 100 Hz) mit der Anzahl der Aktionspotentiale auf der gleichen Elektrode korreliert. Die bevorzugte Orientierung und Griffart des LFP in diesem Frequenzband kann erklärt werden durch das Verhalten der Aktionspotentiale vieler Zellen, wenn man die strukturelle Organisation der Zellen in AIP berücksichtigt.

Zusammengefasst gewährt diese Dissertation neue Einblicke in die Funktionsweise der visuo-motorischen Transformationen für Greifbewegungen, indem sie zeigt, wie im Parietalkortex visuelle, motorische und Kontextinformationen kombiniert werden. Summary The primate hand has developed as an extremely versatile tool to manipulate a wide range of objects with a variety of different grip types, spanning from strong power grips to fine and delicate precision grips. Grasping movements are typically made under visual guidance, and therefore their neural control can perhaps be most easily understood in the framework of visuo-motor transformations. However, the optimal grip type and therefore the shape of the hand during grasping does not only depend on the form of the target object, but also on the intended manipulation, which in turn depends on the context of the action. Therefore, this context has to be incorporated at some point into the visuo-motor transformation.

The parietal lobe plays an important role for the generation of hand grasping movements. Lesions in human parietal cortex lead to optic ataxia, a deficit in hand movement coordination. Recently, neurons in a region of the macaque parietal lobe, the anterior intraparietal area (AIP), were found to fire specifically during the execution of certain grip types. Furthermore, the same neurons were active during mere fixation of the graspable objects. However, the interplay between the visual and motor response in AIP has been poorly studied and the question to what extent AIP encodes also context-specific information for hand grasping is unknown.

To explore these issues, we trained two macaque monkeys to grasp a single object with two different grip types, namely power and precision grip. The correct grip of each trial was instructed by a colored LED which served as context cue. Furthermore, a factor of the 3D object appearance was varied by presenting it in five different orientations. The task was a delayed grasping task, which allowed separating in time the visual instruction phase from the movement execution.

We recorded 571 single-units in AIP of two macaques during this task. While the neural representation of the object orientation was stable over the time of a trial, the number of cells encoding grip type increased from the cue epoch to movement execution. A classification of cells according to the time of their tuning onset revealed differences in the function and anatomical location of early- versus late- tuned cells. Furthermore, when the grasp type instruction was presented before the object, type information was only weakly represented in AIP, but it was strongly encoded after the grasp target was revealed. We concluded that AIP encodes context specific hand grasping movements to perceived objects, while the encoding of context information is weak in the absence of a grasp target.

Furthermore, we analyzed the coding properties of the local field potential (LFP) during the delayed grasping task. The LFP is a summation signal that represents the net excitatory and inhibitory synaptic and dendritic potential in a ‘listening sphere’ around the tip of the electrode. Several reasons contributed to an increased scientific interest in the LFP over the last years. Some of these reasons are: (1) The LFP is better correlated with the BOLD signal of fMRI research than spiking activity. (2) The LFP has been proposed as an input signal in future brain-machine interface applications, as it can be stably recorded over extended periods of time. (3) The LFP is thought to be related to local input activity, while spikes represent neural output. A better understanding of the relationship between the LFP and local spiking activity might therefore give new tools at hand to better study the local information processing.

We found that LFPs in AIP were most strongly modulated by the behavioral epoch of the task, but were also frequently selective for the handle orientation and the grip type. When comparing the coding properties of the LFP with the one of multi unit spiking, we found that the power of the gamma band LFP (30-100 Hz) was correlated with spiking activity on the same electrode. Furthermore, the preferred conditions in this band could be explained by the behavior of the spiking activity in a larger listening sphere, if one takes into account the structural organization of single cells within AIP.

In sum, this thesis brings new insights into the mechanisms of visuo-motor transformation for hand grasping movements, by showing how visual, motor and context parameters are combined at the stage of the parietal cortex.

Abstract

Zusammenfassung Die Hand der Primaten ist ein extrem vielfältiges Instrument, mit welchem eine grosse Zahl an Objekten mit verschiedensten Greifarten manipuliert werden können. Letztere reichen von festen Kraftgriffen bis zu diffizilen Präzisionsgriffen. Greifbewegungen werden normalerweise unter visueller Kontrolle ausgeführt, weshalb die neuronalen Kontrollmechanismen am besten im Rahmen der visuo- motorischen Transformationen verstanden werden können. Der optimale Grifftyp und damit die Handkonfiguration hängen aber nicht nur von der Form des Zielobjektes ab, sondern auch von der beabsichtigten Manipulation. Diese wiederum hängt vom Kontext der Handlung ab, welcher daher in die visuo-motorische Tranformation einfliessen muss.

Der Parietallappen spielt eine wichtige Rolle bei der Planung von Handbewegungen. Patienten mit Läsionen in dieser Rindenregion leiden an optischer Ataxie, einem Defizit der Koordination von Handbewegungen. Vor kurzem wurden im Anterioren Intraparietalen Areal (AIP), einer Region im Parietalkortex von Makaken, Neuronen gefunden, welche spezifisch aktiv sind bei der Ausführung gewisser Greifarten. Dieselben Zellen sind ausserdem aktiv beim blossen Anblick der greifbaren Objekte. Das Zusammenspiel von visueller und motorischer Aktivität in AIP wurde bisher aber kaum untersucht. Ob AIP auch kontext-spezifische Faktoren kodiert, welche für Greifbewegungen relevant sind, ist ebenfalls unbekannt.

Um diese Fragen zu untersuchen, haben wir zwei Makaken trainiert, ein Objekt mit zwei verschiedenen Griffarten zu fassen, nämlich mit einem Kraft- oder einem Präzisionsgriff. Der korrekte Griff wurde bei jedem Versuch mittels einer farbigen Leuchtdiode instruiert, welche damit als Kontextinformation diente. Ausserdem wurde ein Faktor der 3D Erscheinung des Objektes variiert, indem es in fünf verschiedenen Orientierungen präsentiert wurde. Wir benutzten einen ‘delayed grasping task’, in welchem die Phase visueller Instruktionen zeitlich klar von der Ausführung der Bewegung getrennt war.

Wir zeichneten die Aktivität von 571 Neuronen zweier Tiere auf, während diese die beschriebene Aufgabe ausführten. Die neuronale Repräsentation der Objektorientierung war zeitlich konstant, während die Zahl der Zellen, welche die Griffart kodierten, von der Instruktion zur Bewegungsausführung zunahm. Zellen mit früher Aktivität unterschieden sich von solchen mit später Aktivität sowohl in funktioneller Hinsicht, wie auch in ihrer anatomischen Lokation. Des weiteren war die Kodierung der Griffart stark reduziert, wenn sie instruiert wurde bevor das Zielobjekt dem Tier gezeigt wurde. Wir folgerten aus diesen Resultaten, dass AIP kontext-spezifische Greifbewegungen kodiert, die Kontext-Information aber nur schwach repräsentiert, wenn kein konkretes greifbares Objekt präsent ist.

Des weiteren untersuchten wir die Kodierungseigenschaften des Lokalen Feldpotentials (LFP) während des ‘delayed grasping task’. Das LFP repräsentiert die Summe von erregenden und hemmenden synaptischen und dendritischen Potentialen im Umkreis der Elektrodenspitze und hat in letzter Zeit aus verschiedenen Gründen wachsendes wissenschaftliches Interesse erregt. Einige dieser Gründe sind: (1) Das LFP korreliert stärker mit dem BOLD Signal der fMRI Forschung als die Aktionspotentiale von Einzelzellen. (2) Das LFP wurde als Eingangssignal für zuküntiftige Anwendungen in Hirn-Maschinen-Schnittstellen vorgeschlagen, da es über längere Zeit stabil aufgezeichnet werden kann. (3) Man nimmt an, dass das LFP eher lokalen Input repräsentiert, während die Aktionspotentiale den Output von Neuronen darstellen. Ein besseres Versändnis der Zusammenhänge von LFP und Aktionspotentialen könnte daher hilfreich sein, um die lokale Informationsverarbeitung zu untersuchen.

Unserer Resultate zeigen, dass das LFP in AIP am stärksten durch die verschiedenen Phasen des Tasks moduliert wird, doch ist es oft auch selektiv für die Orientierung und die Art des Griffs. Ein Vergleich der Kodierungseigenschaften von LFP und Aktionspotentialen zeigte, dass die Aktivität im Gamma Band des LFP (30- 100 Hz) mit der Anzahl der Aktionspotentiale auf der gleichen Elektrode korreliert. Die bevorzugte Orientierung und Griffart des LFP in diesem Frequenzband kann erklärt werden durch das Verhalten der Aktionspotentiale vieler Zellen, wenn man die strukturelle Organisation der Zellen in AIP berücksichtigt.

Zusammengefasst gewährt diese Dissertation neue Einblicke in die Funktionsweise der visuo-motorischen Transformationen für Greifbewegungen, indem sie zeigt, wie im Parietalkortex visuelle, motorische und Kontextinformationen kombiniert werden. Summary The primate hand has developed as an extremely versatile tool to manipulate a wide range of objects with a variety of different grip types, spanning from strong power grips to fine and delicate precision grips. Grasping movements are typically made under visual guidance, and therefore their neural control can perhaps be most easily understood in the framework of visuo-motor transformations. However, the optimal grip type and therefore the shape of the hand during grasping does not only depend on the form of the target object, but also on the intended manipulation, which in turn depends on the context of the action. Therefore, this context has to be incorporated at some point into the visuo-motor transformation.

The parietal lobe plays an important role for the generation of hand grasping movements. Lesions in human parietal cortex lead to optic ataxia, a deficit in hand movement coordination. Recently, neurons in a region of the macaque parietal lobe, the anterior intraparietal area (AIP), were found to fire specifically during the execution of certain grip types. Furthermore, the same neurons were active during mere fixation of the graspable objects. However, the interplay between the visual and motor response in AIP has been poorly studied and the question to what extent AIP encodes also context-specific information for hand grasping is unknown.

To explore these issues, we trained two macaque monkeys to grasp a single object with two different grip types, namely power and precision grip. The correct grip of each trial was instructed by a colored LED which served as context cue. Furthermore, a factor of the 3D object appearance was varied by presenting it in five different orientations. The task was a delayed grasping task, which allowed separating in time the visual instruction phase from the movement execution.

We recorded 571 single-units in AIP of two macaques during this task. While the neural representation of the object orientation was stable over the time of a trial, the number of cells encoding grip type increased from the cue epoch to movement execution. A classification of cells according to the time of their tuning onset revealed differences in the function and anatomical location of early- versus late- tuned cells. Furthermore, when the grasp type instruction was presented before the object, type information was only weakly represented in AIP, but it was strongly encoded after the grasp target was revealed. We concluded that AIP encodes context specific hand grasping movements to perceived objects, while the encoding of context information is weak in the absence of a grasp target.

Furthermore, we analyzed the coding properties of the local field potential (LFP) during the delayed grasping task. The LFP is a summation signal that represents the net excitatory and inhibitory synaptic and dendritic potential in a ‘listening sphere’ around the tip of the electrode. Several reasons contributed to an increased scientific interest in the LFP over the last years. Some of these reasons are: (1) The LFP is better correlated with the BOLD signal of fMRI research than spiking activity. (2) The LFP has been proposed as an input signal in future brain-machine interface applications, as it can be stably recorded over extended periods of time. (3) The LFP is thought to be related to local input activity, while spikes represent neural output. A better understanding of the relationship between the LFP and local spiking activity might therefore give new tools at hand to better study the local information processing.

We found that LFPs in AIP were most strongly modulated by the behavioral epoch of the task, but were also frequently selective for the handle orientation and the grip type. When comparing the coding properties of the LFP with the one of multi unit spiking, we found that the power of the gamma band LFP (30-100 Hz) was correlated with spiking activity on the same electrode. Furthermore, the preferred conditions in this band could be explained by the behavior of the spiking activity in a larger listening sphere, if one takes into account the structural organization of single cells within AIP.

In sum, this thesis brings new insights into the mechanisms of visuo-motor transformation for hand grasping movements, by showing how visual, motor and context parameters are combined at the stage of the parietal cortex.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Martin Kevan A C
Communities & Collections:UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:570 Life sciences; biology
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2009
Deposited On:25 Feb 2010 12:53
Last Modified:24 Sep 2019 16:45
Number of Pages:147
Additional Information:Encoding of grasping movements in the anterior intraparietal area of macaques / vorgelegt von Markus Andreas Baumann. - Zürich, 2009
OA Status:Green
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