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Properties of macaque ventral premotor cortex during grasping


Fluet, Marie-Christine. Properties of macaque ventral premotor cortex during grasping. 2009, University of Zurich.

Abstract

SUMMARY

The hand is one of the most sophisticated biological motor systems and understanding the control strategies used by the brain to move this complex apparatus represents a major challenge. Previous studies have given evidence of multiple cortical representations of hand movements including primary motor cortex, supplementary motor area, inferior area 6 and parietal cortex. These findings raise questions about the specificity of each of theses areas for the planning and control of distal movements. In the present study, the main focus was to investigate the properties of area F5 (rostral part of inferior area 6). Firstly, we investigated the specificity of the response of F5 neurons to two parameters, grip type and target orientation, during a delayed grasping task. This task was divided into well defined periods that allow the analysis of the neural response during different phases of the action, namely the object observation, the planning of the movement and the movement execution. Secondly, we investigated the representation of partial instruction information by separating the instruction of the orientation from the instruction of the grip type in distinct task epochs. Thirdly, a decoding simulation was performed in order to attest the possibility of decoding grasp movement intentions from area F5 for the possible application of a prosthetic hand control from brain signals. Specifically, we recorded neural activity in two macaque monkeys while they were presented with a handle that could be rotated in five possible orientations (upright, 25 and 50 degrees to the right or left). Simultaneously with the object presentation, a colored light instructed how the handle had to be grasped, either with a power or with a precision grip. Our results revealed that the grip type and the object orientation are both encoded in area F5. Their representation was similar during the instruction, but while the representation of object orientation was maintained constant, the representation of grip type significantly increased during the movement execution. These results suggest a major role of area F5 for shaping the fingers during grasping movement while its role for the positioning of the hand in the correct orientation might be reduced. Furthermore, cells with different tuning onset for grip type and orientation had been found. These different types of cells also showed differences in the simultaneous encoding of grip type and orientation. Moreover, the cue separation task revealed that the orientation representation was present in F5 even without a grip type instruction, but that the grip type was not encoded in F5 in the absence of the presentation of an object. Finally, the decoding simulation using a Bayesian classifier showed that grip type and orientation could both be decoded from area F5, but the performance was better for decoding the grip type than the orientation. In sum, the present thesis brings new insight to the representation of hand movement in area F5, in particular for the combined encoding of object orientation and grip type. It also reveals that hand movements can be decoded from higher order planning areas and that area F5 could be suitable for the implementation of a brain-machine interface for hand grasping which might have potential value for future applications in paralyzed patients. ZUSAMMENFASSUNG

Die Hand ist eines der am höchsten entwickelten biologisch-motorischen Systeme und das Verständnis der vom Gehirn verwendeten Kontrollmechanismen für die Bewegung dieses komplexen Apparates stellt eine grosse Herausforderung dar. Ergebnisse früherer Studien zeigten, dass mehrere Hirnregionen an der Kontrolle von Handbewegungen beteiligt sind, darunter der primär-motorische Kortex, das supplementär-motorische Areal, das inferiore Areal 6 und der Parietalkortex. Diese Ergebnisse führten zu weiteren Fragestellungen über die Spezifität dieser Regionen für die Planung und die Kontrolle von Handbewegungen. Der Schwerpunkt der vorliegenden Studie liegt auf der Untersuchung der Hirnregion F5 (dem rostralen Teil des inferioren Areals 6). Erstens untersuchten wir mit einem delayed grasping task Neuronen in der Region F5 auf ihre Spezifität für zwei Parameter, die Art des Handgriffes und die Griff-Orientierung. Diese Aufgabe war zur Analyse der neuronalen Aktivität in zeitlich deutlich voneinander getrennte unterschiedliche Handlungsabschnitte unterteilt: der Beobachtung des Zielobjektes, der Planung der Bewegung, und der Ausführung der Bewegung. Zweitens untersuchten wir mit einem cue seperation task die Repräsentation von unterschiedlichen Instruktionen, indem wir die Anweisungen für die Orientierung und die Art des Griffes in klar getrennte Zeitabschnitte unterteilten. Zum Dritten wurde ein Decoding simuliert, um die Möglichkeit des Entschlüsselns der Planung von Greifbewegungen in der Region F5 für die etwaige Kontrolle einer Hand-Prothese durch Gehirn-Signale zu zeigen. Im Detail zeichneten wir während des delayed grasping task die Hirnaktivität von zwei Makaken auf, denen ein Handgriff in fünf möglichen Orientierungen präsentiert wurde (vertikal, sowie 25 und 50 Grad nach links oder rechts rotiert). Zeitgleich mit der Präsentation dieses Objektes wurden die Tiere durch ein farbiges Lichtsignal instruiert, mit welchem von zwei Griff-Arten, entweder einem Kraft- oder einem Präzisions-Griff, das Objekt ergriffen werden sollte. Unsere Ergebnisse zeigen, dass sowohl die Art des Griffes als auch die Orientierung des Objektes in der Region F5 kodiert sind. Ihre Repräsentation war in der Instruktionsphase ähnlich, aber während die Repräsentation der Objektorientierung während der Bewegungsausführung stabil blieb, nahm die Repräsentation der Griff-Art signifikant zu. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Region F5 eine grosse Rolle für die Kodierung der Fingerstellung beim Greifen spielt, wohingegen ihre Bedeutung für die Orientierung der Hand untergeordnet wäre. Weiterhin wurden Zellen mit unterschiedlichem Tuning onset für die Art des Griffes und der Orientierung gefunden, welche die Greifart und Handorientierung auch unterschiedlich repräsentieren. Des weiteren zeigte der cue seperation task, dass die Repräsentation der Orientierung in F5 auch ohne vorherige Instruktion über die Art des Griffes vorhanden war, wohingegen die Art des Griffes in Abwesenheit eines Objektes nicht in F5 kodiert wurde. Schliesslich zeigte die Simulation eines Decoding mit einem Bayesian Classifier, dass sowohl die Art des Griffes als auch die Orientierung von neuronaler Aktivität in der Region F5 dekodiert werden konnten wobei die Dekodierung der Griff-Art besser als die der Orientierung war. Zusammengefasst gewährt diese Dissertation neue Einblicke in die Repräsentation von Handbewegungen in der Region F5, insbesondere für die kombinierte Kodierung von Objekt-Orientierung und der Art des Griffes. Auch zeigt sie, dass Handbewegungen aus neuronaler Aktivität höherer Planungsareale dekodiert werden können und die Region F5 damit für die Verwirklichung einer Gehirn- Maschine-Schnittstelle für Handgreifbewegungen geeignet wäre. Dies könnte für zukünftige Anwendung bei gelähmten Patienten potentiell nützlich sein.

Abstract

SUMMARY

The hand is one of the most sophisticated biological motor systems and understanding the control strategies used by the brain to move this complex apparatus represents a major challenge. Previous studies have given evidence of multiple cortical representations of hand movements including primary motor cortex, supplementary motor area, inferior area 6 and parietal cortex. These findings raise questions about the specificity of each of theses areas for the planning and control of distal movements. In the present study, the main focus was to investigate the properties of area F5 (rostral part of inferior area 6). Firstly, we investigated the specificity of the response of F5 neurons to two parameters, grip type and target orientation, during a delayed grasping task. This task was divided into well defined periods that allow the analysis of the neural response during different phases of the action, namely the object observation, the planning of the movement and the movement execution. Secondly, we investigated the representation of partial instruction information by separating the instruction of the orientation from the instruction of the grip type in distinct task epochs. Thirdly, a decoding simulation was performed in order to attest the possibility of decoding grasp movement intentions from area F5 for the possible application of a prosthetic hand control from brain signals. Specifically, we recorded neural activity in two macaque monkeys while they were presented with a handle that could be rotated in five possible orientations (upright, 25 and 50 degrees to the right or left). Simultaneously with the object presentation, a colored light instructed how the handle had to be grasped, either with a power or with a precision grip. Our results revealed that the grip type and the object orientation are both encoded in area F5. Their representation was similar during the instruction, but while the representation of object orientation was maintained constant, the representation of grip type significantly increased during the movement execution. These results suggest a major role of area F5 for shaping the fingers during grasping movement while its role for the positioning of the hand in the correct orientation might be reduced. Furthermore, cells with different tuning onset for grip type and orientation had been found. These different types of cells also showed differences in the simultaneous encoding of grip type and orientation. Moreover, the cue separation task revealed that the orientation representation was present in F5 even without a grip type instruction, but that the grip type was not encoded in F5 in the absence of the presentation of an object. Finally, the decoding simulation using a Bayesian classifier showed that grip type and orientation could both be decoded from area F5, but the performance was better for decoding the grip type than the orientation. In sum, the present thesis brings new insight to the representation of hand movement in area F5, in particular for the combined encoding of object orientation and grip type. It also reveals that hand movements can be decoded from higher order planning areas and that area F5 could be suitable for the implementation of a brain-machine interface for hand grasping which might have potential value for future applications in paralyzed patients. ZUSAMMENFASSUNG

Die Hand ist eines der am höchsten entwickelten biologisch-motorischen Systeme und das Verständnis der vom Gehirn verwendeten Kontrollmechanismen für die Bewegung dieses komplexen Apparates stellt eine grosse Herausforderung dar. Ergebnisse früherer Studien zeigten, dass mehrere Hirnregionen an der Kontrolle von Handbewegungen beteiligt sind, darunter der primär-motorische Kortex, das supplementär-motorische Areal, das inferiore Areal 6 und der Parietalkortex. Diese Ergebnisse führten zu weiteren Fragestellungen über die Spezifität dieser Regionen für die Planung und die Kontrolle von Handbewegungen. Der Schwerpunkt der vorliegenden Studie liegt auf der Untersuchung der Hirnregion F5 (dem rostralen Teil des inferioren Areals 6). Erstens untersuchten wir mit einem delayed grasping task Neuronen in der Region F5 auf ihre Spezifität für zwei Parameter, die Art des Handgriffes und die Griff-Orientierung. Diese Aufgabe war zur Analyse der neuronalen Aktivität in zeitlich deutlich voneinander getrennte unterschiedliche Handlungsabschnitte unterteilt: der Beobachtung des Zielobjektes, der Planung der Bewegung, und der Ausführung der Bewegung. Zweitens untersuchten wir mit einem cue seperation task die Repräsentation von unterschiedlichen Instruktionen, indem wir die Anweisungen für die Orientierung und die Art des Griffes in klar getrennte Zeitabschnitte unterteilten. Zum Dritten wurde ein Decoding simuliert, um die Möglichkeit des Entschlüsselns der Planung von Greifbewegungen in der Region F5 für die etwaige Kontrolle einer Hand-Prothese durch Gehirn-Signale zu zeigen. Im Detail zeichneten wir während des delayed grasping task die Hirnaktivität von zwei Makaken auf, denen ein Handgriff in fünf möglichen Orientierungen präsentiert wurde (vertikal, sowie 25 und 50 Grad nach links oder rechts rotiert). Zeitgleich mit der Präsentation dieses Objektes wurden die Tiere durch ein farbiges Lichtsignal instruiert, mit welchem von zwei Griff-Arten, entweder einem Kraft- oder einem Präzisions-Griff, das Objekt ergriffen werden sollte. Unsere Ergebnisse zeigen, dass sowohl die Art des Griffes als auch die Orientierung des Objektes in der Region F5 kodiert sind. Ihre Repräsentation war in der Instruktionsphase ähnlich, aber während die Repräsentation der Objektorientierung während der Bewegungsausführung stabil blieb, nahm die Repräsentation der Griff-Art signifikant zu. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Region F5 eine grosse Rolle für die Kodierung der Fingerstellung beim Greifen spielt, wohingegen ihre Bedeutung für die Orientierung der Hand untergeordnet wäre. Weiterhin wurden Zellen mit unterschiedlichem Tuning onset für die Art des Griffes und der Orientierung gefunden, welche die Greifart und Handorientierung auch unterschiedlich repräsentieren. Des weiteren zeigte der cue seperation task, dass die Repräsentation der Orientierung in F5 auch ohne vorherige Instruktion über die Art des Griffes vorhanden war, wohingegen die Art des Griffes in Abwesenheit eines Objektes nicht in F5 kodiert wurde. Schliesslich zeigte die Simulation eines Decoding mit einem Bayesian Classifier, dass sowohl die Art des Griffes als auch die Orientierung von neuronaler Aktivität in der Region F5 dekodiert werden konnten wobei die Dekodierung der Griff-Art besser als die der Orientierung war. Zusammengefasst gewährt diese Dissertation neue Einblicke in die Repräsentation von Handbewegungen in der Region F5, insbesondere für die kombinierte Kodierung von Objekt-Orientierung und der Art des Griffes. Auch zeigt sie, dass Handbewegungen aus neuronaler Aktivität höherer Planungsareale dekodiert werden können und die Region F5 damit für die Verwirklichung einer Gehirn- Maschine-Schnittstelle für Handgreifbewegungen geeignet wäre. Dies könnte für zukünftige Anwendung bei gelähmten Patienten potentiell nützlich sein.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Scherberger Hansjörg, Scherberger Hansjoerg
Communities & Collections:UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:570 Life sciences; biology
610 Medicine & health
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2009
Deposited On:25 Feb 2010 13:27
Last Modified:08 Feb 2019 14:51
Number of Pages:155
Additional Information:Enthält Sonderdruck
OA Status:Green
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