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The evolution of morphological diversity in rodents: patterns of cranial ontogeny


Wilson, Laura A. The evolution of morphological diversity in rodents: patterns of cranial ontogeny. 2010, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

The role of ontogeny in the generation of morphological diversity is poorly understood. In order to examine the potential developmental basis for the extraordinary level of anatomical and ecological diversity and differing life strategy displayed by hystricognath rodents (e.g. guinea pigs, porcupines, capybaras) compared with muroids (mice and rats), this thesis uses the complementary methodological frameworks of heterochrony and allometry to examine cranial growth at different points in developmental time. Developmental series of 58 rodent species were examined for this work, including prenatal and postnatal specimens. One part of this thesis examines the importance of sequence heterochrony in morphological evolution. Two-time windows are examined: the onset of skeletal ossification, beginning prenatally, and the point of suture closure, occurring during the latter part of postnatal growth. Sequence heterochrony was analyzed using Parsimov methods. In the first comprehensive assay of heterochronies in cranial suture growth for a mammalian clade, we find that numerous heterochonies in suture closure have occurred in the evolutionary history of hystricognaths. Sutures are of particular interest because they serve as major sites of bone expansion during postnatal craniofacial growth in the vertebrate skull, and we show that their sequence of closure represents an aspect of cranial ontogeny with functional and phylogenetic correlates. In complement, we present the most comprehensive sampling of rodent ossification sequences to date, including data for non‐model organisms and representatives from both muroid and hystricognath clades. This study contributes considerably to improving the relative dearth of data that presently exist on skeletal development across mammalian clades. We find, in contrast to the results for suture closure patterns, that heterochrony is not a common mode of evolutionary change during skeletal ossification. We additionally present data ib intraspecific variation in cranial, postcranial, and autopodial ossification sequences for a nonmodel organism, to further expand the extremely limited literature regarding this topic. It has been hypothesized that most morphological evolution occurs by allometric differentiation, and the second part of this thesis focuses upon the evolution and patterning of ontogenetic allometry in rodents. On one hand the evolution of postnatal growth trajectories is examined, whilst on the other hand, prenatal ontogenetic growth is documented for a non‐model rodent. Studies directed towards examining the evolution of allometry are few and of small scope. We investigated the influence of phylogenetic relations and ecological factors on the results of the first quantification of allometric disparity among rodents by exploring allometric space, a multivariate morphospace that, in this study, was derived from the ontogenetic trajectories of 17 muroids and 17 hystricognaths. The disparity was quantified using angles between ontogenetic trajectories. We found an overlapping occupation of allometric space for muroids and hystricognaths, indicating both clades possess similar abilities to evolve in different directions of phenotypic space. We show changes to covariance structure were common during rodent evolution and anatomic diversity was not found to constrain the labile nature of allometric patterning. Grouping of taxa in allometric space was found to be related to dietary habit; rodents sharing morphological features considered to be associated with the processing of particular dietary materials were found to group most closely with one another. Whilst postnatal ontogenetic allometry has been documented for many species, there are very few studies that compare the dynamics of prenatal and postnatal growth. From this standpoint, trends regarding the linearity of prenatal allometry and its association to postnatal growth patterns are relatively unknown. Using a reflex microscope to measure cleared and stained specimens of a non‐model rodent, I performed the first study of prenatal ontogenetic allometry in a non‐model rodent, providing a crucial base for future comparative studies. Bivariate and multivariate estimates of allometry were coupled with matrix comparison methods to assess growth trends. The results indicate that prenatal growth is characterized by rapid lengthening of cranial elements. Ontogenetic allometric trends are found to shift between the prenatal and postnatal period, and localized variation in growth relationships occurs among cranial elements.    

ZUSAMMENFASSUNG   
Die Bedeutung der Ontogenese für die Ausbildung morphologischer Diversität ist bisher kaum verstanden. Im Vergleich zu den Muroiden (Mäuse und Ratten) zeigen die hystricognathen Nagetiere (z. B. Meerschweinchen, Stachelschweine, Wasserschweine) einen außergewöhnlichen Grad anatomischer und ökologischer Diversität als auch unterschiedliche Überlebensstrategien. Um die mögliche entwicklungsbiologische Grundlage hierfür zu verstehen, wurde das craniale Wachstum zu verschiedenen Zeitpunkten der Individualentwicklung untersucht. Dazu nutzte die vorliegende Arbeit die sich gegenseitig ergänzenden methodischen Ansätze der Heterochronie und der Allometrie. Prä‐ und postnatale Individuen einbeziehend, wurden Entwicklungsreihen von 58 Nagetierarten für diese Studien untersucht. Ein Teil der Arbeit untersucht die Bedeutung der Sequenzheterochronie in der morphologischen Evolution. Zwei Zeitfenster wurden betrachtet: Der pränatal einsetzende Beginn der skeletalen Ossifizierung, sowie die Zeitpunkt des Suturenverschlusses, der in der späten Phase des postnatalen Wachstums auftritt. Sequenzheterochronie wurde mit den Parsimov‐Methoden untersucht. In dieser ersten umfassenden Studie zu zeitlichen Verschiebungen cranialen Suturenwachstums in einer Säugetiergruppe konnten wir eine hohe Anzahl von Heterochronien in der Evolution der hystricognathen Nagetiere feststellen. Suturen sind von besonderem Interesse, da sie die Hauptbereiche der Knochenausbreitung darstellen, die während des postnatalen Wachstums im craniofacialen Bereich des Wirbeltierschädels festzustellen ist. Wir konnten zeigen, daß die Sequenz des Suturenverschlusses einen Aspekt der Schädelentwicklung darstellt, der funktionelle und phylogenetische Entsprechungen hat. Zudem legen wir die bisher umfangreichste Sammlung von Ossifikationssequenzen der Nagetiere vor. Dabei sind Daten zu Tieren, die nicht als Modellorganismen gelten, als auch Daten zu weiteren Vertretern der Muroidae und Hystricognathi enthalten. Diese Studie trägt beträchtlich dazu bei, den relativen Mangel an Daten zu verringern, der gegenwärtig zur skeletalen Entwicklung der Säugetiergruppen vorzufinden ist. Im Gegensatz zu den Resultaten des Suturenverschlusses, haben wir feststellt, daß Heterochronie kein allgemeingültiger Mechanismus des evolutionären Wandels während der skeletalen Verknöcherung darstellt. Für ein nicht als Modellorganismus genutztes Tier, Rhabdomys pumilio, stellen wir zusätzlich eine Studie zur intraspezifischen Variation in der Sequenz der Schädel‐, Körper‐ und Gliedmaßenverknöcherung vor, um die extrem begrenzte Literatur zu diesem Thema zu erweitern. Es wurde vorgeschlagen, daß ein Großteil der morphologischen Evolution durch allometrische Differenzierung stattfindet. Der zweite Teil der vorliegenden Arbeit befaßt sich daher mit der Evolution und der Musterbildung ontogenetischer Allometrie bei den Nagetieren. Zum einen wurde die Evolution postnataler Wachstumsrichtungen untersucht, während zum anderen pränatales ontogenetisches Wachstum für Rhabdomys pumilio dokumentiert wurde. Studien, die sich auf die Erforschung der Evolution von Allometrie zubewegen, sind rar und von geringem Umfang. Wir untersuchten den Einfluß phylogentischer Beziehungen und ökologischer Faktoren auf die – hier zum ersten Mal quantifizierten – allometrischen Unterschiede bei Nagetieren. Dazu definierten wir einen allometrischen Raum, ein multivariabler, morphologischer Raum, der in dieser Studie aus den Entwicklungsrichtungen von je 17 Muroidae und Hystricognathi abgeleitet wurde. Die Unterschiede wurden mit Hilfe von Winkeln zwischen den Entwicklungsrichtungen quantifiziert. Wir fanden einen sich überlappenden allometrischen Raum der Muroidae und Hystricognathi, was darauf hindeutet, daß beide Gruppen ähnliche Möglichkeiten besitzen, in unterschiedliche phänotypische Räume zu evolvieren. Wir zeigen auf, daß Veränderungen zu Kovarianzstrukturen in der Evolution der Rodentia gleichartig verliefen, und daß anatomische Vielfältigkeit nicht die labile Natur allometrischer Musterbildung beschränkt. Die Gruppierung von Taxa im allometrischen Raum konnte mit dem Freßverhalten in Verbindung gesetzt werden; Nagetiere mit gemeinsamen morphologischen Merkmale, die mit der Verarbeitung bestimmter Nahrungsbestandteile assoziiert werden, gruppieren sich am nächsten zusammen im allometrischen Raum. Während postnatale Allometrie für viele Arten dokumentiert worden ist, wurden nur sehr wenige Studien vorgestellt, die die Dynamik prä‐ und postnatalen Wachstums miteinander vergleichen. Von diesem Standpunkt aus sind die Trends, die die Linearität pränataler Allometrie und ihrer Verbindung zu Mustern postnatalen Wachstums betreffen, relativ unbekannt. Mit Hilfe eines Reflex‐ Mikroskops habe ich die erste Studie zur pränatalen ontogenetischen Allometrie eines Nagetieres durchgeführt, das nicht als Modell‐Organismus gilt. Dazu wurden die Knochen aufgehellter Embryonen von Rhabdomys pumilio gemessen. Mit dieser Untersuchung ist eine wichtige Basis für zukünftige vergleichende Studien gelegt. Bi‐ und multivariate Allometrie‐Bewertungen wurden mit Methoden von Matrix‐Vergleichen gekoppelt, um Wachstumstrends festzustellen. Die Resultate weisen darauf hin, daß pränatales Wachstum durch eine rasante Verlängerung cranialer Elemente charakterisiert ist. Es wurde festgestellt, daß die Trends ontogentischer Allometrie zwischen prä‐ und postnataler Periode verschoben sind und daß lokale Variationen in den Wachstumbeziehungen zwischen den cranialen Elementen auftreten.

Abstract

The role of ontogeny in the generation of morphological diversity is poorly understood. In order to examine the potential developmental basis for the extraordinary level of anatomical and ecological diversity and differing life strategy displayed by hystricognath rodents (e.g. guinea pigs, porcupines, capybaras) compared with muroids (mice and rats), this thesis uses the complementary methodological frameworks of heterochrony and allometry to examine cranial growth at different points in developmental time. Developmental series of 58 rodent species were examined for this work, including prenatal and postnatal specimens. One part of this thesis examines the importance of sequence heterochrony in morphological evolution. Two-time windows are examined: the onset of skeletal ossification, beginning prenatally, and the point of suture closure, occurring during the latter part of postnatal growth. Sequence heterochrony was analyzed using Parsimov methods. In the first comprehensive assay of heterochronies in cranial suture growth for a mammalian clade, we find that numerous heterochonies in suture closure have occurred in the evolutionary history of hystricognaths. Sutures are of particular interest because they serve as major sites of bone expansion during postnatal craniofacial growth in the vertebrate skull, and we show that their sequence of closure represents an aspect of cranial ontogeny with functional and phylogenetic correlates. In complement, we present the most comprehensive sampling of rodent ossification sequences to date, including data for non‐model organisms and representatives from both muroid and hystricognath clades. This study contributes considerably to improving the relative dearth of data that presently exist on skeletal development across mammalian clades. We find, in contrast to the results for suture closure patterns, that heterochrony is not a common mode of evolutionary change during skeletal ossification. We additionally present data ib intraspecific variation in cranial, postcranial, and autopodial ossification sequences for a nonmodel organism, to further expand the extremely limited literature regarding this topic. It has been hypothesized that most morphological evolution occurs by allometric differentiation, and the second part of this thesis focuses upon the evolution and patterning of ontogenetic allometry in rodents. On one hand the evolution of postnatal growth trajectories is examined, whilst on the other hand, prenatal ontogenetic growth is documented for a non‐model rodent. Studies directed towards examining the evolution of allometry are few and of small scope. We investigated the influence of phylogenetic relations and ecological factors on the results of the first quantification of allometric disparity among rodents by exploring allometric space, a multivariate morphospace that, in this study, was derived from the ontogenetic trajectories of 17 muroids and 17 hystricognaths. The disparity was quantified using angles between ontogenetic trajectories. We found an overlapping occupation of allometric space for muroids and hystricognaths, indicating both clades possess similar abilities to evolve in different directions of phenotypic space. We show changes to covariance structure were common during rodent evolution and anatomic diversity was not found to constrain the labile nature of allometric patterning. Grouping of taxa in allometric space was found to be related to dietary habit; rodents sharing morphological features considered to be associated with the processing of particular dietary materials were found to group most closely with one another. Whilst postnatal ontogenetic allometry has been documented for many species, there are very few studies that compare the dynamics of prenatal and postnatal growth. From this standpoint, trends regarding the linearity of prenatal allometry and its association to postnatal growth patterns are relatively unknown. Using a reflex microscope to measure cleared and stained specimens of a non‐model rodent, I performed the first study of prenatal ontogenetic allometry in a non‐model rodent, providing a crucial base for future comparative studies. Bivariate and multivariate estimates of allometry were coupled with matrix comparison methods to assess growth trends. The results indicate that prenatal growth is characterized by rapid lengthening of cranial elements. Ontogenetic allometric trends are found to shift between the prenatal and postnatal period, and localized variation in growth relationships occurs among cranial elements.    

ZUSAMMENFASSUNG   
Die Bedeutung der Ontogenese für die Ausbildung morphologischer Diversität ist bisher kaum verstanden. Im Vergleich zu den Muroiden (Mäuse und Ratten) zeigen die hystricognathen Nagetiere (z. B. Meerschweinchen, Stachelschweine, Wasserschweine) einen außergewöhnlichen Grad anatomischer und ökologischer Diversität als auch unterschiedliche Überlebensstrategien. Um die mögliche entwicklungsbiologische Grundlage hierfür zu verstehen, wurde das craniale Wachstum zu verschiedenen Zeitpunkten der Individualentwicklung untersucht. Dazu nutzte die vorliegende Arbeit die sich gegenseitig ergänzenden methodischen Ansätze der Heterochronie und der Allometrie. Prä‐ und postnatale Individuen einbeziehend, wurden Entwicklungsreihen von 58 Nagetierarten für diese Studien untersucht. Ein Teil der Arbeit untersucht die Bedeutung der Sequenzheterochronie in der morphologischen Evolution. Zwei Zeitfenster wurden betrachtet: Der pränatal einsetzende Beginn der skeletalen Ossifizierung, sowie die Zeitpunkt des Suturenverschlusses, der in der späten Phase des postnatalen Wachstums auftritt. Sequenzheterochronie wurde mit den Parsimov‐Methoden untersucht. In dieser ersten umfassenden Studie zu zeitlichen Verschiebungen cranialen Suturenwachstums in einer Säugetiergruppe konnten wir eine hohe Anzahl von Heterochronien in der Evolution der hystricognathen Nagetiere feststellen. Suturen sind von besonderem Interesse, da sie die Hauptbereiche der Knochenausbreitung darstellen, die während des postnatalen Wachstums im craniofacialen Bereich des Wirbeltierschädels festzustellen ist. Wir konnten zeigen, daß die Sequenz des Suturenverschlusses einen Aspekt der Schädelentwicklung darstellt, der funktionelle und phylogenetische Entsprechungen hat. Zudem legen wir die bisher umfangreichste Sammlung von Ossifikationssequenzen der Nagetiere vor. Dabei sind Daten zu Tieren, die nicht als Modellorganismen gelten, als auch Daten zu weiteren Vertretern der Muroidae und Hystricognathi enthalten. Diese Studie trägt beträchtlich dazu bei, den relativen Mangel an Daten zu verringern, der gegenwärtig zur skeletalen Entwicklung der Säugetiergruppen vorzufinden ist. Im Gegensatz zu den Resultaten des Suturenverschlusses, haben wir feststellt, daß Heterochronie kein allgemeingültiger Mechanismus des evolutionären Wandels während der skeletalen Verknöcherung darstellt. Für ein nicht als Modellorganismus genutztes Tier, Rhabdomys pumilio, stellen wir zusätzlich eine Studie zur intraspezifischen Variation in der Sequenz der Schädel‐, Körper‐ und Gliedmaßenverknöcherung vor, um die extrem begrenzte Literatur zu diesem Thema zu erweitern. Es wurde vorgeschlagen, daß ein Großteil der morphologischen Evolution durch allometrische Differenzierung stattfindet. Der zweite Teil der vorliegenden Arbeit befaßt sich daher mit der Evolution und der Musterbildung ontogenetischer Allometrie bei den Nagetieren. Zum einen wurde die Evolution postnataler Wachstumsrichtungen untersucht, während zum anderen pränatales ontogenetisches Wachstum für Rhabdomys pumilio dokumentiert wurde. Studien, die sich auf die Erforschung der Evolution von Allometrie zubewegen, sind rar und von geringem Umfang. Wir untersuchten den Einfluß phylogentischer Beziehungen und ökologischer Faktoren auf die – hier zum ersten Mal quantifizierten – allometrischen Unterschiede bei Nagetieren. Dazu definierten wir einen allometrischen Raum, ein multivariabler, morphologischer Raum, der in dieser Studie aus den Entwicklungsrichtungen von je 17 Muroidae und Hystricognathi abgeleitet wurde. Die Unterschiede wurden mit Hilfe von Winkeln zwischen den Entwicklungsrichtungen quantifiziert. Wir fanden einen sich überlappenden allometrischen Raum der Muroidae und Hystricognathi, was darauf hindeutet, daß beide Gruppen ähnliche Möglichkeiten besitzen, in unterschiedliche phänotypische Räume zu evolvieren. Wir zeigen auf, daß Veränderungen zu Kovarianzstrukturen in der Evolution der Rodentia gleichartig verliefen, und daß anatomische Vielfältigkeit nicht die labile Natur allometrischer Musterbildung beschränkt. Die Gruppierung von Taxa im allometrischen Raum konnte mit dem Freßverhalten in Verbindung gesetzt werden; Nagetiere mit gemeinsamen morphologischen Merkmale, die mit der Verarbeitung bestimmter Nahrungsbestandteile assoziiert werden, gruppieren sich am nächsten zusammen im allometrischen Raum. Während postnatale Allometrie für viele Arten dokumentiert worden ist, wurden nur sehr wenige Studien vorgestellt, die die Dynamik prä‐ und postnatalen Wachstums miteinander vergleichen. Von diesem Standpunkt aus sind die Trends, die die Linearität pränataler Allometrie und ihrer Verbindung zu Mustern postnatalen Wachstums betreffen, relativ unbekannt. Mit Hilfe eines Reflex‐ Mikroskops habe ich die erste Studie zur pränatalen ontogenetischen Allometrie eines Nagetieres durchgeführt, das nicht als Modell‐Organismus gilt. Dazu wurden die Knochen aufgehellter Embryonen von Rhabdomys pumilio gemessen. Mit dieser Untersuchung ist eine wichtige Basis für zukünftige vergleichende Studien gelegt. Bi‐ und multivariate Allometrie‐Bewertungen wurden mit Methoden von Matrix‐Vergleichen gekoppelt, um Wachstumstrends festzustellen. Die Resultate weisen darauf hin, daß pränatales Wachstum durch eine rasante Verlängerung cranialer Elemente charakterisiert ist. Es wurde festgestellt, daß die Trends ontogentischer Allometrie zwischen prä‐ und postnataler Periode verschoben sind und daß lokale Variationen in den Wachstumbeziehungen zwischen den cranialen Elementen auftreten.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Sánchez-Villagra Marcelo R, Brinkmann Winand, Bucher Hugo, Goswami Anjali
Communities & Collections:07 Faculty of Science > Paleontological Institute and Museum
UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:560 Fossils & prehistoric life
Uncontrolled Keywords:Ontogenie, Nagetiere, Schädel
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2010
Deposited On:03 Jan 2011 17:21
Last Modified:11 Nov 2020 12:17
Number of Pages:239
ISBN:978-3-905923-06-3
OA Status:Green
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