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The evolution of morphological diversity in rodents : patterns of cranial ontogeny


Wilson, Laura A; Wilson, Laura A B. The evolution of morphological diversity in rodents : patterns of cranial ontogeny. 2010, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

ENGLISH SUMMARY    The  role  of  ontogeny  in  the  generation  of  morphological  diversity  is  poorly  understood.  In  order  to  examine  the  potential  developmental  basis  for  the  extraordinary  level  of  anatomical  and  ecological  diversity and differing life strategy displayed by hystricognath rodents (e.g. guinea pigs, porcupines,  capybaras)  compared  with  muroids  (mice  and  rats),  this  thesis  uses  the  complementary  methodological  frameworks  of  heterochrony  and  allometry  to  examine  cranial  growth  at  different  points in developmental time. Developmental series of 58 rodent species were examined for this work,  including prenatal and postnatal specimens.  One part of this thesis examines the importance of sequence heterochrony in morphological evolution.  Two  time  windows  are  examined:  the  onset  of  skeletal  ossification,  beginning  prenatally,  and  the  point of suture closure, occurring during the latter part of postnatal growth. Sequence heterochrony  was analysed using Parsimov methods. In the first comprehensive assay of heterochronies in cranial  suture  growth  for  a  mammalian  clade,  we  find  that  numerous  heterochonies  in  suture  closure  have  occurred in the evolutionary history of hystricognaths. Sutures are of particular interest because they  serve  as  major  sites  of  bone  expansion  during  postnatal  craniofacial  growth  in  the  vertebrate  skull,  and we show that their sequence of closure represents an aspect of cranial ontogeny with functional  and phylogenetic correlates. In complement, we present the most comprehensive sampling of rodent  ossification sequences to date, including data for non‐model organisms and representatives from both  muroid  and  hystricognath  clades.  This  study  contributes  considerably  to  improving  the  relative  dearth  of  data  that  presently  exist  on  skeletal  development  across  mammalian  clades.  We  find,  in  contrast  to  the  results  for  suture  closure  patterns,  that  heterochrony  is  not  a  common  mode  of  evolutionary  change  during  skeletal  ossification.  We  additionally  present  data  on  intraspecific  variation in cranial, postcranial, and autopodial ossification sequences for a non‐model organism, to  further expand the extremely limited literature regarding this topic.   It has been hypothesized that most morphological evolution occurs by allometric differentiation, and  the  second  part  of  this  thesis focuses upon  the  evolution and  patterning  of ontogenetic  allometry  in  rodents. On one hand the evolution of postnatal growth trajectories is examined, whilst on the other  hand  prenatal  ontogenetic  growth  is  documented  for  a  non‐model  rodent.  Studies  directed  towards  examining  the  evolution  of  allometry  are  few  and  of  small  scope.  We  investigated  the  influence  of  phylogenetic  relations  and  ecological  factors  on  the  results  of  the  first  quantification  of  allometric  disparity  among  rodents  by  exploring  allometric  space,  a  multivariate  morphospace  that,  in  this  study,  was  derived from  the  ontogenetic  trajectories of  17  muroids  and 17  hystricognaths.  Disparity  was quantified using angles between ontogenetic trajectories. We found an overlapping occupation of  allometric  space  for  muroids  and  hystricognaths,  indicating  both  clades  possess  similar  abilities  to  evolve  in  different  directions  of  phenotypic  space.  We  show  changes  to  covariance  structure  were  common during rodent evolution and anatomic diversity was not found to constrain the labile nature  of allometric patterning. Grouping of taxa in allometric space was found to be related to dietary habit;  rodents sharing morphological features considered to be associated with the processing of particular  dietary  materials  were  found  to  group  most  closely  with  one  another.  Whilst  postnatal  ontogenetic  allometry  has  been  documented  for  many  species,  there  are  very  few  studies  that  compare  the  dynamics  of  prenatal  and  postnatal  growth.  From  this  standpoint,  trends  regarding  the  linearity  of  prenatal  allometry  and  its  association  to  postnatal  growth  patterns  are  relatively  unknown.  Using  a  reflex microscope to measure cleared and stained specimens of a non‐model rodent, I performed the  first study of prenatal ontogenetic allometry in a non‐model rodent, providing a crucial base for future  comparative  studies.  Bivariate  and  multivariate  estimates  of  allometry  were  coupled  with  matrix  comparison  methods  to  assess  growth  trends.  The  results  indicate  that  prenatal  growth  is  characterized  by  rapid  lengthening  of  cranial  elements.  Ontogenetic  allometric  trends  are  found  to  shift between the prenatal and postnatal period, and localized variation in growth relationships occurs  among cranial elements.      ZUSAMMENFASSUNG    Die  Bedeutung  der  Ontogenese  für  die  Ausbildung  morphologischer  Diversität  ist  bisher  kaum  verstanden. Im Vergleich zu den Muroiden (Mäuse und Ratten) zeigen die hystricognathen Nagetiere  (z.  B.  Meerschweinchen,  Stachelschweine,  Wasserschweine)  einen  außergewöhnlichen  Grad  anatomischer  und  ökologischer  Diversität  als  auch  unterschiedliche  Überlebensstrategien.  Um  die  mögliche entwicklungsbiologische Grundlage hierfür zu verstehen, wurde das craniale Wachstum zu  verschiedenen  Zeitpunkten  der  Individualentwicklung  untersucht.  Dazu  nutzte  die  vorliegende  Arbeit  die  sich  gegenseitig  ergänzenden  methodischen  Ansätze  der  Heterochronie  und  der  Allometrie.  Prä‐  und  postnatale  Individuen  einbeziehend,  wurden  Entwicklungsreihen  von  58  Nagetierarten für diese Studien untersucht.  Ein  Teil  der  Arbeit  untersucht  die  Bedeutung  der  Sequenzheterochronie  in  der  morphologischen  Evolution.  Zwei  Zeitfenster  wurden  betrachtet:  Der  pränatal  einsetzende  Beginn  der  skeletalen  Ossifizierung, sowie die Zeitpunkt des Suturenverschlusses, der in der späten Phase des postnatalen  Wachstums auftritt. Sequenzheterochronie  wurde  mit  den  Parsimov‐Methoden  untersucht.  In  dieser  ersten  umfassenden  Studie  zu  zeitlichen  Verschiebungen  cranialen  Suturenwachstums  in  einer  Säugetiergruppe  konnten  wir  eine  hohe  Anzahl  von  Heterochronien  in  der  Evolution  der  hystricognathen  Nagetiere  feststellen.  Suturen  sind  von  besonderem  Interesse,  da  sie  die  Hauptbereiche  der  Knochenausbreitung  darstellen,  die  während  des  postnatalen  Wachstums  im  craniofacialen  Bereich  des  Wirbeltierschädels  festzustellen  ist.  Wir  konnten  zeigen,  daß  die  Sequenz  des  Suturenverschlusses  einen  Aspekt  der  Schädelentwicklung  darstellt,  der  funktionelle  und  phylogenetische  Entsprechungen  hat.  Zudem  legen  wir  die  bisher  umfangreichste  Sammlung  von  Ossifikationssequenzen  der  Nagetiere  vor.  Dabei  sind  Daten  zu  Tieren,  die  nicht  als  Modellorganismen  gelten,  als  auch  Daten  zu  weiteren  Vertretern  der  Muroidae  und  Hystricognathi  enthalten. Diese Studie trägt beträchtlich dazu bei, den relativen Mangel an Daten zu verringern, der  gegenwärtig zur skeletalen Entwicklung der Säugetiergruppen vorzufinden ist. Im Gegensatz zu den  Resultaten  des  Suturenverschlusses,  haben  wir  feststellt,  daß  Heterochronie  kein  allgemeingültiger  Mechanismus  des  evolutionären  Wandels  während  der  skeletalen  Verknöcherung  darstellt.  Für  ein  nicht als Modellorganismus genutztes Tier, Rhabdomys pumilio, stellen wir zusätzlich eine Studie zur  intraspezifischen Variation in der Sequenz der Schädel‐, Körper‐ und Gliedmaßenverknöcherung vor,  um die extrem begrenzte Literatur zu diesem Thema zu erweitern.  Es  wurde  vorgeschlagen,  daß  ein  Großteil  der  morphologischen  Evolution  durch  allometrische  Differenzierung  stattfindet.  Der  zweite  Teil  der  vorliegenden  Arbeit  befaßt  sich  daher  mit  der  Evolution und der Musterbildung ontogenetischer Allometrie bei den Nagetieren. Zum einen wurde  die  Evolution  postnataler  Wachstumsrichtungen  untersucht,  während  zum  anderen  pränatales  ontogenetisches  Wachstum  für  Rhabdomys  pumilio  dokumentiert  wurde.  Studien,  die  sich  auf  die  Erforschung  der  Evolution  von  Allometrie  zubewegen,  sind  rar  und  von  geringem  Umfang.  Wir  untersuchten den Einfluß phylogentischer Beziehungen und ökologischer Faktoren auf die – hier zum  ersten  Mal quantifizierten  – allometrischen  Unterschiede  bei Nagetieren.  Dazu  definierten wir  einen  allometrischen  Raum,  ein  multivariabler,  morphologischer  Raum,  der  in  dieser  Studie  aus  den  Entwicklungsrichtungen von je 17 Muroidae und Hystricognathi abgeleitet wurde.   Die Unterschiede wurden mit Hilfe von Winkeln zwischen den Entwicklungsrichtungen quantifiziert.  Wir  fanden  einen  sich  überlappenden  allometrischen  Raum  der  Muroidae  und  Hystricognathi,  was  darauf  hindeutet,  daß  beide  Gruppen  ähnliche  Möglichkeiten  besitzen,  in  unterschiedliche  phänotypische Räume zu evolvieren. Wir zeigen auf, daß Veränderungen zu Kovarianzstrukturen in  der  Evolution  der  Rodentia  gleichartig  verliefen,  und  daß  anatomische  Vielfältigkeit  nicht  die  labile  Natur allometrischer Musterbildung beschränkt. Die Gruppierung von Taxa im allometrischen Raum  konnte  mit  dem  Freßverhalten  in  Verbindung  gesetzt  werden;  Nagetiere  mit  gemeinsamen  morphologischen  Merkmale,  die  mit  der  Verarbeitung  bestimmter  Nahrungsbestandteile  assoziiert  werden, gruppieren sich am nächsten zusammen im allometrischen Raum.  Während  postnatale  Allometrie  für  viele  Arten  dokumentiert  worden  ist,  wurden  nur  sehr  wenige  Studien vorgestellt, die die Dynamik prä‐ und postnatalen Wachstums miteinander vergleichen. Von  diesem  Standpunkt  aus  sind  die  Trends,  die  die  Linearität  pränataler  Allometrie  und  ihrer  Verbindung zu Mustern postnatalen Wachstums betreffen, relativ unbekannt. Mit Hilfe eines Reflex‐ Mikroskops  habe  ich  die  erste  Studie  zur  pränatalen  ontogenetischen  Allometrie  eines  Nagetieres  durchgeführt,  das  nicht  als  Modell‐Organismus  gilt.  Dazu  wurden  die  Knochen  aufgehellter  Embryonen  von  Rhabdomys  pumilio  gemessen.  Mit  dieser  Untersuchung  ist  eine  wichtige  Basis  für  zukünftige  vergleichende  Studien  gelegt.  Bi‐  und  multivariate  Allometrie‐Bewertungen  wurden  mit  Methoden  von  Matrix‐Vergleichen  gekoppelt,  um  Wachstumstrends  festzustellen.  Die  Resultate  weisen  darauf  hin,  daß  pränatales  Wachstum  durch  eine  rasante  Verlängerung  cranialer  Elemente  charakterisiert ist. Es wurde festgestellt, daß die Trends ontogentischer Allometrie zwischen prä‐ und  postnataler  Periode  verschoben  sind  und  daß  lokale  Variationen  in  den  Wachstumbeziehungen  zwischen den cranialen Elementen auftreten.

Abstract

ENGLISH SUMMARY    The  role  of  ontogeny  in  the  generation  of  morphological  diversity  is  poorly  understood.  In  order  to  examine  the  potential  developmental  basis  for  the  extraordinary  level  of  anatomical  and  ecological  diversity and differing life strategy displayed by hystricognath rodents (e.g. guinea pigs, porcupines,  capybaras)  compared  with  muroids  (mice  and  rats),  this  thesis  uses  the  complementary  methodological  frameworks  of  heterochrony  and  allometry  to  examine  cranial  growth  at  different  points in developmental time. Developmental series of 58 rodent species were examined for this work,  including prenatal and postnatal specimens.  One part of this thesis examines the importance of sequence heterochrony in morphological evolution.  Two  time  windows  are  examined:  the  onset  of  skeletal  ossification,  beginning  prenatally,  and  the  point of suture closure, occurring during the latter part of postnatal growth. Sequence heterochrony  was analysed using Parsimov methods. In the first comprehensive assay of heterochronies in cranial  suture  growth  for  a  mammalian  clade,  we  find  that  numerous  heterochonies  in  suture  closure  have  occurred in the evolutionary history of hystricognaths. Sutures are of particular interest because they  serve  as  major  sites  of  bone  expansion  during  postnatal  craniofacial  growth  in  the  vertebrate  skull,  and we show that their sequence of closure represents an aspect of cranial ontogeny with functional  and phylogenetic correlates. In complement, we present the most comprehensive sampling of rodent  ossification sequences to date, including data for non‐model organisms and representatives from both  muroid  and  hystricognath  clades.  This  study  contributes  considerably  to  improving  the  relative  dearth  of  data  that  presently  exist  on  skeletal  development  across  mammalian  clades.  We  find,  in  contrast  to  the  results  for  suture  closure  patterns,  that  heterochrony  is  not  a  common  mode  of  evolutionary  change  during  skeletal  ossification.  We  additionally  present  data  on  intraspecific  variation in cranial, postcranial, and autopodial ossification sequences for a non‐model organism, to  further expand the extremely limited literature regarding this topic.   It has been hypothesized that most morphological evolution occurs by allometric differentiation, and  the  second  part  of  this  thesis focuses upon  the  evolution and  patterning  of ontogenetic  allometry  in  rodents. On one hand the evolution of postnatal growth trajectories is examined, whilst on the other  hand  prenatal  ontogenetic  growth  is  documented  for  a  non‐model  rodent.  Studies  directed  towards  examining  the  evolution  of  allometry  are  few  and  of  small  scope.  We  investigated  the  influence  of  phylogenetic  relations  and  ecological  factors  on  the  results  of  the  first  quantification  of  allometric  disparity  among  rodents  by  exploring  allometric  space,  a  multivariate  morphospace  that,  in  this  study,  was  derived from  the  ontogenetic  trajectories of  17  muroids  and 17  hystricognaths.  Disparity  was quantified using angles between ontogenetic trajectories. We found an overlapping occupation of  allometric  space  for  muroids  and  hystricognaths,  indicating  both  clades  possess  similar  abilities  to  evolve  in  different  directions  of  phenotypic  space.  We  show  changes  to  covariance  structure  were  common during rodent evolution and anatomic diversity was not found to constrain the labile nature  of allometric patterning. Grouping of taxa in allometric space was found to be related to dietary habit;  rodents sharing morphological features considered to be associated with the processing of particular  dietary  materials  were  found  to  group  most  closely  with  one  another.  Whilst  postnatal  ontogenetic  allometry  has  been  documented  for  many  species,  there  are  very  few  studies  that  compare  the  dynamics  of  prenatal  and  postnatal  growth.  From  this  standpoint,  trends  regarding  the  linearity  of  prenatal  allometry  and  its  association  to  postnatal  growth  patterns  are  relatively  unknown.  Using  a  reflex microscope to measure cleared and stained specimens of a non‐model rodent, I performed the  first study of prenatal ontogenetic allometry in a non‐model rodent, providing a crucial base for future  comparative  studies.  Bivariate  and  multivariate  estimates  of  allometry  were  coupled  with  matrix  comparison  methods  to  assess  growth  trends.  The  results  indicate  that  prenatal  growth  is  characterized  by  rapid  lengthening  of  cranial  elements.  Ontogenetic  allometric  trends  are  found  to  shift between the prenatal and postnatal period, and localized variation in growth relationships occurs  among cranial elements.      ZUSAMMENFASSUNG    Die  Bedeutung  der  Ontogenese  für  die  Ausbildung  morphologischer  Diversität  ist  bisher  kaum  verstanden. Im Vergleich zu den Muroiden (Mäuse und Ratten) zeigen die hystricognathen Nagetiere  (z.  B.  Meerschweinchen,  Stachelschweine,  Wasserschweine)  einen  außergewöhnlichen  Grad  anatomischer  und  ökologischer  Diversität  als  auch  unterschiedliche  Überlebensstrategien.  Um  die  mögliche entwicklungsbiologische Grundlage hierfür zu verstehen, wurde das craniale Wachstum zu  verschiedenen  Zeitpunkten  der  Individualentwicklung  untersucht.  Dazu  nutzte  die  vorliegende  Arbeit  die  sich  gegenseitig  ergänzenden  methodischen  Ansätze  der  Heterochronie  und  der  Allometrie.  Prä‐  und  postnatale  Individuen  einbeziehend,  wurden  Entwicklungsreihen  von  58  Nagetierarten für diese Studien untersucht.  Ein  Teil  der  Arbeit  untersucht  die  Bedeutung  der  Sequenzheterochronie  in  der  morphologischen  Evolution.  Zwei  Zeitfenster  wurden  betrachtet:  Der  pränatal  einsetzende  Beginn  der  skeletalen  Ossifizierung, sowie die Zeitpunkt des Suturenverschlusses, der in der späten Phase des postnatalen  Wachstums auftritt. Sequenzheterochronie  wurde  mit  den  Parsimov‐Methoden  untersucht.  In  dieser  ersten  umfassenden  Studie  zu  zeitlichen  Verschiebungen  cranialen  Suturenwachstums  in  einer  Säugetiergruppe  konnten  wir  eine  hohe  Anzahl  von  Heterochronien  in  der  Evolution  der  hystricognathen  Nagetiere  feststellen.  Suturen  sind  von  besonderem  Interesse,  da  sie  die  Hauptbereiche  der  Knochenausbreitung  darstellen,  die  während  des  postnatalen  Wachstums  im  craniofacialen  Bereich  des  Wirbeltierschädels  festzustellen  ist.  Wir  konnten  zeigen,  daß  die  Sequenz  des  Suturenverschlusses  einen  Aspekt  der  Schädelentwicklung  darstellt,  der  funktionelle  und  phylogenetische  Entsprechungen  hat.  Zudem  legen  wir  die  bisher  umfangreichste  Sammlung  von  Ossifikationssequenzen  der  Nagetiere  vor.  Dabei  sind  Daten  zu  Tieren,  die  nicht  als  Modellorganismen  gelten,  als  auch  Daten  zu  weiteren  Vertretern  der  Muroidae  und  Hystricognathi  enthalten. Diese Studie trägt beträchtlich dazu bei, den relativen Mangel an Daten zu verringern, der  gegenwärtig zur skeletalen Entwicklung der Säugetiergruppen vorzufinden ist. Im Gegensatz zu den  Resultaten  des  Suturenverschlusses,  haben  wir  feststellt,  daß  Heterochronie  kein  allgemeingültiger  Mechanismus  des  evolutionären  Wandels  während  der  skeletalen  Verknöcherung  darstellt.  Für  ein  nicht als Modellorganismus genutztes Tier, Rhabdomys pumilio, stellen wir zusätzlich eine Studie zur  intraspezifischen Variation in der Sequenz der Schädel‐, Körper‐ und Gliedmaßenverknöcherung vor,  um die extrem begrenzte Literatur zu diesem Thema zu erweitern.  Es  wurde  vorgeschlagen,  daß  ein  Großteil  der  morphologischen  Evolution  durch  allometrische  Differenzierung  stattfindet.  Der  zweite  Teil  der  vorliegenden  Arbeit  befaßt  sich  daher  mit  der  Evolution und der Musterbildung ontogenetischer Allometrie bei den Nagetieren. Zum einen wurde  die  Evolution  postnataler  Wachstumsrichtungen  untersucht,  während  zum  anderen  pränatales  ontogenetisches  Wachstum  für  Rhabdomys  pumilio  dokumentiert  wurde.  Studien,  die  sich  auf  die  Erforschung  der  Evolution  von  Allometrie  zubewegen,  sind  rar  und  von  geringem  Umfang.  Wir  untersuchten den Einfluß phylogentischer Beziehungen und ökologischer Faktoren auf die – hier zum  ersten  Mal quantifizierten  – allometrischen  Unterschiede  bei Nagetieren.  Dazu  definierten wir  einen  allometrischen  Raum,  ein  multivariabler,  morphologischer  Raum,  der  in  dieser  Studie  aus  den  Entwicklungsrichtungen von je 17 Muroidae und Hystricognathi abgeleitet wurde.   Die Unterschiede wurden mit Hilfe von Winkeln zwischen den Entwicklungsrichtungen quantifiziert.  Wir  fanden  einen  sich  überlappenden  allometrischen  Raum  der  Muroidae  und  Hystricognathi,  was  darauf  hindeutet,  daß  beide  Gruppen  ähnliche  Möglichkeiten  besitzen,  in  unterschiedliche  phänotypische Räume zu evolvieren. Wir zeigen auf, daß Veränderungen zu Kovarianzstrukturen in  der  Evolution  der  Rodentia  gleichartig  verliefen,  und  daß  anatomische  Vielfältigkeit  nicht  die  labile  Natur allometrischer Musterbildung beschränkt. Die Gruppierung von Taxa im allometrischen Raum  konnte  mit  dem  Freßverhalten  in  Verbindung  gesetzt  werden;  Nagetiere  mit  gemeinsamen  morphologischen  Merkmale,  die  mit  der  Verarbeitung  bestimmter  Nahrungsbestandteile  assoziiert  werden, gruppieren sich am nächsten zusammen im allometrischen Raum.  Während  postnatale  Allometrie  für  viele  Arten  dokumentiert  worden  ist,  wurden  nur  sehr  wenige  Studien vorgestellt, die die Dynamik prä‐ und postnatalen Wachstums miteinander vergleichen. Von  diesem  Standpunkt  aus  sind  die  Trends,  die  die  Linearität  pränataler  Allometrie  und  ihrer  Verbindung zu Mustern postnatalen Wachstums betreffen, relativ unbekannt. Mit Hilfe eines Reflex‐ Mikroskops  habe  ich  die  erste  Studie  zur  pränatalen  ontogenetischen  Allometrie  eines  Nagetieres  durchgeführt,  das  nicht  als  Modell‐Organismus  gilt.  Dazu  wurden  die  Knochen  aufgehellter  Embryonen  von  Rhabdomys  pumilio  gemessen.  Mit  dieser  Untersuchung  ist  eine  wichtige  Basis  für  zukünftige  vergleichende  Studien  gelegt.  Bi‐  und  multivariate  Allometrie‐Bewertungen  wurden  mit  Methoden  von  Matrix‐Vergleichen  gekoppelt,  um  Wachstumstrends  festzustellen.  Die  Resultate  weisen  darauf  hin,  daß  pränatales  Wachstum  durch  eine  rasante  Verlängerung  cranialer  Elemente  charakterisiert ist. Es wurde festgestellt, daß die Trends ontogentischer Allometrie zwischen prä‐ und  postnataler  Periode  verschoben  sind  und  daß  lokale  Variationen  in  den  Wachstumbeziehungen  zwischen den cranialen Elementen auftreten.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Sánchez-Villagra Marcelo R
Communities & Collections:07 Faculty of Science > Paleontological Institute and Museum
UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:560 Fossils & prehistoric life
Uncontrolled Keywords:Ontogenie, Nagetiere, Schädel
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2010
Deposited On:03 Jan 2011 17:21
Last Modified:08 Feb 2019 14:56
Number of Pages:239
ISBN:978-3-905923-06-3
Additional Information:The evolution of morphological diversity in rodents : patterns of cranial ontogeny / vorgelegt von Laura A.B. Wilson. - Zürich, 2010
OA Status:Green
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