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Nutritional limits of gigantism - Allometry of digestive anatomy and physiology in herbivores with special reference to methane losses


Franz, Ragna M. Nutritional limits of gigantism - Allometry of digestive anatomy and physiology in herbivores with special reference to methane losses. 2010, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

An evolutionary increase in body mass has often been considered to be linked with advantages in several terms. One prominent concept is that of an increasing digestive efficiency in larger herbivores, which has found widespread application in ecology. The so-called Jarman-Bell principle suggests that larger herbivores have digestive advantage due to allometric principles. This concept is based on a discrepancy between the allometric scaling of gut capacity and gut fill rate (food intake rate). Metabolic requirements and hence the daily food intake are generally a function of their body mass raised to the power of 0.75, whereas the gut capacity scales linearly, i. e. to a higher exponent (1.00). Therefore, more gut capacity per unit food intake is available with size increase, which might result in a longer ingesta retention time, with increasing body mass. As fermentation in herbivores is a time-dependent factor, longer retention times have been linked with higher digestive efficiency. The Jarman-Bell principle suggests that larger animals can subsist on a diet of lower quality (because a longer MRT allows a more thorough digestion), while small-bodied animals are constrained to feed on higher quality items (low in fibre) due to their relatively high metabolism and lower relative gut capacity. The results of this study indicate that gut capacity, measured as wet contents of the gastrointestinal tract, scales nearly isometrically with body mass (BM1.00) and daily food intake scales about the power of 0.75 in reptilian and mammalian herbivores. These results support the considerations of the Jarman-Bell principle. In contrary to the general assumption, less scaling of ingesta retention and digestive efficiency with body mass was found in herbivorous reptiles and mammals. These results imply no advantage with size increase. Even disadvantages are associated with increase in body mass, such as ingesta particle size and potentially methane production. The results of this study suggest that methane output, in a broad- scale comparison, scales linearly with body mass in reptilian and mammalian herbivores across a large range of body mass. This translates into an increase of energy losses due to methane as a proportion of overall energy intake with body mass. In methane production ruminant species reached the highest level, followed by non-ruminant mammalian herbivores, which had similar levels as reptilian herbivores. The scaling of methane production with body mass adds to the assumption that, contrary to previous concepts, an increase in body mass does not necessarily translate into a digestive advantage. Whatever the causes of the increased methane output in ruminants are, its scaling with body mass may be responsible for the different body mass ranges achieved by ruminant and non-ruminant herbivores and thus represent an intriguing example of a physiological constraint on the evolutionary history of a particular animal group.


Ein Wachstum der Körpergröße wurde häufig mit verschiedensten Vorteilen assoziiert. Ein sehr bekanntes Konzept ist das der zunehmenden Verdaulicheffizienz bei Pflanzenfressern zunehmender Körpergrösse, das weit verbreitete Anwendung in der Ökologie gefunden hat. Dieses so genannte Jarman-Bell Prinzip sagt aus, dass größere Pflanzenfresser Vorteile im Bezug auf die Verdauung haben auf Grund von allometrischen Effekten. Dieses Prinzip basiert auf zwei Überlegungen: Das Darmvolumen skaliert linear (mit dem Exponenten 1.00) mit der Körpergröße, wohingegen die Futteraufnahme, entsprechend des Energiebedarfs, zu einem geringeren Exponenten, 0.75, skaliert. Das würde bedeuten, dass mit zunehmender Körpergröße mehr Darmvolumen pro Einheit Futteraufnahme zur Verfügung stehen würde; was wiederum zu längeren Passagezeiten des Nahrungsbreis führen könnte. Da Verdauung von Pflanzenfasern zeitabhängig ist, werden höhere Verdaulichkeiten bei verlängerter Passagezeit vermutet. Das Jarman-Bell Prinzip postuliert daher, dass größere Tiere sich von Nahrung niedriger Qualität ernähren können (weil längere Passagezeiten eine gründlichere Verdauung erlauben), während kleinere Tiere dazu gezwungen sind, qualitativ hochwertige Nahrung zu sich zu nehmen auf Grund ihres hohen Stoffwechsels und verhältnismässig geringeren Darmvolumens.
Die Ergebnisse der folgenden Studien zeigen, dass gemäß der Annahme des Jarman-Bell Prinzips das Darmvolumen linear (Körpermasse1.00) und die Futteraufnahme bei Pflanzen fressenden Reptilien und Säugern ungefähr mit der metabolischen Körpermasse (Körpermasse0.75) skaliert. Entgegen der allgemeinen Annahmen wurde weder für die mittlere Passagezeit, noch für die Verdaulichkeit eine positive Korrelation der Körpermasse gefunden. Diese Ergebnisse implizieren, dass steigende Körpermasse keinen Vorteil im Bereich der Verdauungsphysiologie erbringt. Mit ansteigender Körpergröße sind zudem auch Nachteile verbunden, wie zum Beispiel ansteigende Partikelgröße des Nahrungsbreies und möglicherweise die Methanproduktion. Die in dieser Arbeit vorgelegten Ergebnisse lassen vermuten, dass Methanproduktion in einem weit reichenden Vergleich linear mit Körpergröße (Körpermasse1.00) bei Pflanzen fressenden Reptilien und Säugern skaliert. Das stellt einen ansteigenden Energieverlust in Relation zur Gesamtenergieaufnahme auf Grund von Methanproduktion mit ansteigender Körpergröße dar. Die höchste Methanproduktion wurde bei Wiederkäuern gefunden, gefolgt von den nicht wiederkäuenden Säugern, die wiederum eine vergleichbare Produktion wie Pflanzen fressende Reptilien aufwiesen. Die Korrelation von Methanproduktion mit der Körpermasse unterstützt die Annahme, dass entgegen früherer Annahmen ein Anstieg der Körpergröße nicht zwangsläufig zu einem Vorteil in der Verdauungsphysiologie. Was auch immer der Grund für der erhöhte Methanproduktion bei Wiederkäuern sein mag, die Korrelation mit Körpergröße könnte für die unterschiedlichen Körpergrößenbereiche verantwortlich sein, die von Wiederkäuern und nicht wiederkäuenden Pflanzenfressern erreicht werden und damit ein interessantes Beispiel für eine physiologischen Limitierung in der evolutionären Geschichte bestimmter Tiergruppen darstellen.

Abstract

An evolutionary increase in body mass has often been considered to be linked with advantages in several terms. One prominent concept is that of an increasing digestive efficiency in larger herbivores, which has found widespread application in ecology. The so-called Jarman-Bell principle suggests that larger herbivores have digestive advantage due to allometric principles. This concept is based on a discrepancy between the allometric scaling of gut capacity and gut fill rate (food intake rate). Metabolic requirements and hence the daily food intake are generally a function of their body mass raised to the power of 0.75, whereas the gut capacity scales linearly, i. e. to a higher exponent (1.00). Therefore, more gut capacity per unit food intake is available with size increase, which might result in a longer ingesta retention time, with increasing body mass. As fermentation in herbivores is a time-dependent factor, longer retention times have been linked with higher digestive efficiency. The Jarman-Bell principle suggests that larger animals can subsist on a diet of lower quality (because a longer MRT allows a more thorough digestion), while small-bodied animals are constrained to feed on higher quality items (low in fibre) due to their relatively high metabolism and lower relative gut capacity. The results of this study indicate that gut capacity, measured as wet contents of the gastrointestinal tract, scales nearly isometrically with body mass (BM1.00) and daily food intake scales about the power of 0.75 in reptilian and mammalian herbivores. These results support the considerations of the Jarman-Bell principle. In contrary to the general assumption, less scaling of ingesta retention and digestive efficiency with body mass was found in herbivorous reptiles and mammals. These results imply no advantage with size increase. Even disadvantages are associated with increase in body mass, such as ingesta particle size and potentially methane production. The results of this study suggest that methane output, in a broad- scale comparison, scales linearly with body mass in reptilian and mammalian herbivores across a large range of body mass. This translates into an increase of energy losses due to methane as a proportion of overall energy intake with body mass. In methane production ruminant species reached the highest level, followed by non-ruminant mammalian herbivores, which had similar levels as reptilian herbivores. The scaling of methane production with body mass adds to the assumption that, contrary to previous concepts, an increase in body mass does not necessarily translate into a digestive advantage. Whatever the causes of the increased methane output in ruminants are, its scaling with body mass may be responsible for the different body mass ranges achieved by ruminant and non-ruminant herbivores and thus represent an intriguing example of a physiological constraint on the evolutionary history of a particular animal group.


Ein Wachstum der Körpergröße wurde häufig mit verschiedensten Vorteilen assoziiert. Ein sehr bekanntes Konzept ist das der zunehmenden Verdaulicheffizienz bei Pflanzenfressern zunehmender Körpergrösse, das weit verbreitete Anwendung in der Ökologie gefunden hat. Dieses so genannte Jarman-Bell Prinzip sagt aus, dass größere Pflanzenfresser Vorteile im Bezug auf die Verdauung haben auf Grund von allometrischen Effekten. Dieses Prinzip basiert auf zwei Überlegungen: Das Darmvolumen skaliert linear (mit dem Exponenten 1.00) mit der Körpergröße, wohingegen die Futteraufnahme, entsprechend des Energiebedarfs, zu einem geringeren Exponenten, 0.75, skaliert. Das würde bedeuten, dass mit zunehmender Körpergröße mehr Darmvolumen pro Einheit Futteraufnahme zur Verfügung stehen würde; was wiederum zu längeren Passagezeiten des Nahrungsbreis führen könnte. Da Verdauung von Pflanzenfasern zeitabhängig ist, werden höhere Verdaulichkeiten bei verlängerter Passagezeit vermutet. Das Jarman-Bell Prinzip postuliert daher, dass größere Tiere sich von Nahrung niedriger Qualität ernähren können (weil längere Passagezeiten eine gründlichere Verdauung erlauben), während kleinere Tiere dazu gezwungen sind, qualitativ hochwertige Nahrung zu sich zu nehmen auf Grund ihres hohen Stoffwechsels und verhältnismässig geringeren Darmvolumens.
Die Ergebnisse der folgenden Studien zeigen, dass gemäß der Annahme des Jarman-Bell Prinzips das Darmvolumen linear (Körpermasse1.00) und die Futteraufnahme bei Pflanzen fressenden Reptilien und Säugern ungefähr mit der metabolischen Körpermasse (Körpermasse0.75) skaliert. Entgegen der allgemeinen Annahmen wurde weder für die mittlere Passagezeit, noch für die Verdaulichkeit eine positive Korrelation der Körpermasse gefunden. Diese Ergebnisse implizieren, dass steigende Körpermasse keinen Vorteil im Bereich der Verdauungsphysiologie erbringt. Mit ansteigender Körpergröße sind zudem auch Nachteile verbunden, wie zum Beispiel ansteigende Partikelgröße des Nahrungsbreies und möglicherweise die Methanproduktion. Die in dieser Arbeit vorgelegten Ergebnisse lassen vermuten, dass Methanproduktion in einem weit reichenden Vergleich linear mit Körpergröße (Körpermasse1.00) bei Pflanzen fressenden Reptilien und Säugern skaliert. Das stellt einen ansteigenden Energieverlust in Relation zur Gesamtenergieaufnahme auf Grund von Methanproduktion mit ansteigender Körpergröße dar. Die höchste Methanproduktion wurde bei Wiederkäuern gefunden, gefolgt von den nicht wiederkäuenden Säugern, die wiederum eine vergleichbare Produktion wie Pflanzen fressende Reptilien aufwiesen. Die Korrelation von Methanproduktion mit der Körpermasse unterstützt die Annahme, dass entgegen früherer Annahmen ein Anstieg der Körpergröße nicht zwangsläufig zu einem Vorteil in der Verdauungsphysiologie. Was auch immer der Grund für der erhöhte Methanproduktion bei Wiederkäuern sein mag, die Korrelation mit Körpergröße könnte für die unterschiedlichen Körpergrößenbereiche verantwortlich sein, die von Wiederkäuern und nicht wiederkäuenden Pflanzenfressern erreicht werden und damit ein interessantes Beispiel für eine physiologischen Limitierung in der evolutionären Geschichte bestimmter Tiergruppen darstellen.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:König Barbara, Clauss Marcus, Hatt Jean-Michel, Kreuzer Michael, Gassmann M
Communities & Collections:05 Vetsuisse Faculty > Institute of Veterinary Physiology
07 Faculty of Science > Institute of Evolutionary Biology and Environmental Studies
05 Vetsuisse Faculty > Veterinary Clinic > Department of Small Animals
UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:570 Life sciences; biology
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2010
Deposited On:03 Jan 2011 15:15
Last Modified:17 Sep 2020 06:51
Number of Pages:171
OA Status:Green
Related URLs:https://www.recherche-portal.ch/permalink/f/5u2s2l/ebi01_prod007615780 (Library Catalogue)
Other Identification Number:urn:nbn:ch:bel-288543

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Language: English
Filetype: PDF (accepted PhD thesis (individual papers being submitted))
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