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Tracing microbes and their genes through the environment : diversity, ecology and evolution


Chaffron, Samuel. Tracing microbes and their genes through the environment : diversity, ecology and evolution. 2010, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

ABSTRACT



Microbial life developed on Earth approximately 3.5 billion years ago and has since become one of the fundamental engines driving the cycles of energy and matter on our planet. Microorganisms have also been intimately intertwined with the evolution of macroscopic organisms, and were among the main actors in shaping life as we know it today. They can improve human well-being by complex interactions taking place in our intestinal tract and on various body surfaces, but they can also lead to life- threatening situations in case of severe infections. Despite their global significance, scientists are just beginning to understand the structure and function of natural microbial communities. Still largely uncharacterized are their ecological roles, and how community structures feed back onto microbial evolution. Today, high-throughput genome sequencing and functional genomics methods are revolutionizing the field of environmental microbiology and are reshaping our view on microbial ecosystems. A grand challenge is the global integration and mining of information at various system levels of organization – at the level of a single cell but also at the community level. Ultimately, the fusion of microbial ecology and ’omics’ technologies will help us to better understand and characterize the microorganisms and ecosystems in and around us. During the last 3 years, I have focused my efforts on developing concepts and methods to process and analyze genomics and proteomics data from environmental microbial communities. My work was motivated by the emergence of new high- throughput technologies that can generate very large amounts of data, thus making computational biology approaches indispensable to analyze and mine the informa- tion in this field. Diversity assessment of natural microbial communities is greatly improved by deep-sequencing of 16S rRNA gene amplicons recovered from the environment. We developed an in silico pipeline in order to process and analyze sequences sampled from different systems (e. g., the mouse gut, pitcher plants, . . . ) in collaboration with several research groups. Using this tool, we were able, for example, to characterize the commensal microbiota in a mouse model and to show that the colonization-success of an extrinsic bacterial species (pathogenic or beneficial) into an established gut ecosystem is facilitated by the pre-existing abundance of closely related bacteria. This finding could help to increase the efficacy of probiotic therapy, and also to identify patients at risk of developing chronic enteric infections. In a second project, in order to help microbiologists to mine genomics and proteomics datasets from microbial populations living on plant leaves, we developed a new method to map and integrate this type of information using complete reference genomes. This approach allows to assign functional and metabolic capabilities to lineages present in the microbial community, and this enabled us to reveal the nature and strategies of bacteria living in this habitat.



i As we demonstrated in our analysis of the gut microbiota, interactions among microbes in a given ecosystem can play an important role in shaping the global structure of a community. Although ecological preferences of microbes are difficult to evaluate in the environment, using environmental and genomic sequence data we were able to globally assess, for the first time, habitat and coexistence preferences for a significant number of microbial taxa. Clearly, the distribution of microbes over the globe is not random (i. e., stable habitat preferences exist) and specific coexistences between lineages can be detected. Interestingly, coexisting lineages are more functionally similar than expected at random, underlining the significant impact of lineage groupings on genome evolution. Taken together, the results presented in this thesis give insights into the structure, ecology and metabolism of microorganisms in their natural habitat.



Z U S A M M E N FA S S U N G



Mikrobielles Leben entwickelte sich auf der Erde vor ungefähr 3.5 Milliarden Jahren und ist bis heute die treibende Kraft hinter den Energie- und Materiezyklen auf un- serem Planeten. Mikroorganismen waren die ersten Lebewesen und haben auch die Entwicklung des mehrzelligen Lebens, wie wir es heute kennen, entscheidend mitge- formt. Sie können die menschliche Gesundheit durch komplexe Interaktionen, z.B. in unseren Eingeweiden, beeinflussen. Trotz ihrer allumfassenden Bedeutung beginnen wir erst langsam die Struktur und Funktion von natürlichen mikrobiellen Gemein- schaften zu verstehen. Ebenfalls weitgehend uncharakterisiert sind ihre ökologischen Vorlieben und wie diese die Evolution der Mikroorganismen beeinflussen. Heutzutage revolutionieren Hoch-Durchsatz-Genomsequenzierung und Daten aus der funktionellen Genomik das Feld der Mikrobiologie und unsere Sicht auf mikro- bielle Ökosysteme. Eine grosse Herausforderung ist die umfassende Integration und Erschliessung von Information auf den verschiedenen Systemebenen der Organisa- tion, sowohl in der einzelnen Zelle als auch auf der Ebene der Lebensgemeinschaft. Schlussendlich wird die Vereinigung von mikrobieller Ökologie und den ’omics’- Technologien uns helfen, Mikroorganismen, ihre Ökosysteme und ihre Evolution besser zu verstehen. Während der letzten drei Jahre konzentrierten wir unsere Anstrengungen darauf, Konzepte und Methoden zu entwickeln, um Genom- und Proteomdaten von natür- lichen mikrobiellen Gemeinschaften zu verarbeiten und zu analysieren. Diese Arbeit war durch das Erscheinen neuer Hoch-Durchsatz-Technologien motiviert, die sehr grosse Datenmengen produzieren und deshalb die Datenanalyse durch Bioinformatik- Ansätze voraussetzen. Die Beurteilung der Diversität natürlicher mikrobieller Gemein- schaften wird durch ’Deep Sequencing’ von 16S ribosomaler RNA (rRNA), die aus Proben entnommen wird, wesentlich verbessert. Wir haben in Zusammenarbeit mit mehreren Forschungsgruppen eine in silico Pipeline entwickelt, um Sequen- zen aus verschiedenen Systemen (z.B. Mausdarm, Blattoberflächen) zu verarbeiten und analysieren. Mit diesem Werkzeug waren wir in der Lage, z.B. kommensale



ii Mikroorganismen in einem Mausmodell zu charakterisieren und zu zeigen, dass der Besiedlungserfolg einer extrinsischen Bakterienart (krankheitserregend oder nützlich) in ein bereits etabliertes Darmökosystem von der relativen Menge bereits vorhanderen, nahe verwandter Bakterien beeinflusst wird. Diese Feststellung könnte helfen, die Effizienz von probiotischen Therapien zu steigern, und ebenso, Patien- ten zu identifizieren, die ein erhöhtes Risiko haben, Magen-Darm- Infektionen zu entwickeln. In einem zweiten Projekt haben wir eine neue Methode entwickelt, die Mikrobiologen hilft, Genom- und Proteomdaten von mikrobiellen Populationen auf Pflanzenblättern zu untersuchen, indem die Daten auf komplette Referenzgenome projiziert werden. Dieser Ansatz erlaubt es, einzelnen Gruppen innerhalb der mikrobiellen Gemein- schaft funktionelle und metabolische Fähigkeiten zuzuweisen, was es uns ermöglicht hat, die Struktur und die Strategien von kommensalen Bakterien in diesem Habitat zu erschliessen. Wie wir in unserer Analyse von Darm-Mikroorganismen gezeigt haben, können Interaktionen von Mikroorganismen in einem gegebenen Ökosystem eine wichtige Rolle bei der Stabilisierung der Gesamtstruktur der Gemeinschaft spielen. Obwohl ökologische Präferenzen von Mikroorganismen in freier Natur sehr schwierig zu beurteilen sind, waren wir, mit Hilfe von Genomsequenzen und Habitatbeschrei- bungen, in der Lage, zum ersten Mal Habitat- und Koexistenzpräferenzen für eine bedeutende Zahl von mikrobiellen Taxa fest zu stellen. Die Verteilung von Mikroben auf der Erde ist eindeutig nicht zufällig (d.h. Habitatpräferenzen existieren) und spezifische Koexistenzen zwischen einzelnen Abstammungslinien können festgestellt werden. Interessanterweise sind koexistierende Gruppen funktionell ähnlicher als erwartet, was den signifikanten Einfluss des Zusammenlebens von Mikroben auf die Evolution ihres Genoms unterstreicht. Alles in allem geben die Ergebnisse in dieser Doktorarbeit einen Einblick in die Struktur, Ökologie und den Metabolismus von Mikroorganismen in ihrem natürlichen Lebensraum.



iii

Abstract

ABSTRACT



Microbial life developed on Earth approximately 3.5 billion years ago and has since become one of the fundamental engines driving the cycles of energy and matter on our planet. Microorganisms have also been intimately intertwined with the evolution of macroscopic organisms, and were among the main actors in shaping life as we know it today. They can improve human well-being by complex interactions taking place in our intestinal tract and on various body surfaces, but they can also lead to life- threatening situations in case of severe infections. Despite their global significance, scientists are just beginning to understand the structure and function of natural microbial communities. Still largely uncharacterized are their ecological roles, and how community structures feed back onto microbial evolution. Today, high-throughput genome sequencing and functional genomics methods are revolutionizing the field of environmental microbiology and are reshaping our view on microbial ecosystems. A grand challenge is the global integration and mining of information at various system levels of organization – at the level of a single cell but also at the community level. Ultimately, the fusion of microbial ecology and ’omics’ technologies will help us to better understand and characterize the microorganisms and ecosystems in and around us. During the last 3 years, I have focused my efforts on developing concepts and methods to process and analyze genomics and proteomics data from environmental microbial communities. My work was motivated by the emergence of new high- throughput technologies that can generate very large amounts of data, thus making computational biology approaches indispensable to analyze and mine the informa- tion in this field. Diversity assessment of natural microbial communities is greatly improved by deep-sequencing of 16S rRNA gene amplicons recovered from the environment. We developed an in silico pipeline in order to process and analyze sequences sampled from different systems (e. g., the mouse gut, pitcher plants, . . . ) in collaboration with several research groups. Using this tool, we were able, for example, to characterize the commensal microbiota in a mouse model and to show that the colonization-success of an extrinsic bacterial species (pathogenic or beneficial) into an established gut ecosystem is facilitated by the pre-existing abundance of closely related bacteria. This finding could help to increase the efficacy of probiotic therapy, and also to identify patients at risk of developing chronic enteric infections. In a second project, in order to help microbiologists to mine genomics and proteomics datasets from microbial populations living on plant leaves, we developed a new method to map and integrate this type of information using complete reference genomes. This approach allows to assign functional and metabolic capabilities to lineages present in the microbial community, and this enabled us to reveal the nature and strategies of bacteria living in this habitat.



i As we demonstrated in our analysis of the gut microbiota, interactions among microbes in a given ecosystem can play an important role in shaping the global structure of a community. Although ecological preferences of microbes are difficult to evaluate in the environment, using environmental and genomic sequence data we were able to globally assess, for the first time, habitat and coexistence preferences for a significant number of microbial taxa. Clearly, the distribution of microbes over the globe is not random (i. e., stable habitat preferences exist) and specific coexistences between lineages can be detected. Interestingly, coexisting lineages are more functionally similar than expected at random, underlining the significant impact of lineage groupings on genome evolution. Taken together, the results presented in this thesis give insights into the structure, ecology and metabolism of microorganisms in their natural habitat.



Z U S A M M E N FA S S U N G



Mikrobielles Leben entwickelte sich auf der Erde vor ungefähr 3.5 Milliarden Jahren und ist bis heute die treibende Kraft hinter den Energie- und Materiezyklen auf un- serem Planeten. Mikroorganismen waren die ersten Lebewesen und haben auch die Entwicklung des mehrzelligen Lebens, wie wir es heute kennen, entscheidend mitge- formt. Sie können die menschliche Gesundheit durch komplexe Interaktionen, z.B. in unseren Eingeweiden, beeinflussen. Trotz ihrer allumfassenden Bedeutung beginnen wir erst langsam die Struktur und Funktion von natürlichen mikrobiellen Gemein- schaften zu verstehen. Ebenfalls weitgehend uncharakterisiert sind ihre ökologischen Vorlieben und wie diese die Evolution der Mikroorganismen beeinflussen. Heutzutage revolutionieren Hoch-Durchsatz-Genomsequenzierung und Daten aus der funktionellen Genomik das Feld der Mikrobiologie und unsere Sicht auf mikro- bielle Ökosysteme. Eine grosse Herausforderung ist die umfassende Integration und Erschliessung von Information auf den verschiedenen Systemebenen der Organisa- tion, sowohl in der einzelnen Zelle als auch auf der Ebene der Lebensgemeinschaft. Schlussendlich wird die Vereinigung von mikrobieller Ökologie und den ’omics’- Technologien uns helfen, Mikroorganismen, ihre Ökosysteme und ihre Evolution besser zu verstehen. Während der letzten drei Jahre konzentrierten wir unsere Anstrengungen darauf, Konzepte und Methoden zu entwickeln, um Genom- und Proteomdaten von natür- lichen mikrobiellen Gemeinschaften zu verarbeiten und zu analysieren. Diese Arbeit war durch das Erscheinen neuer Hoch-Durchsatz-Technologien motiviert, die sehr grosse Datenmengen produzieren und deshalb die Datenanalyse durch Bioinformatik- Ansätze voraussetzen. Die Beurteilung der Diversität natürlicher mikrobieller Gemein- schaften wird durch ’Deep Sequencing’ von 16S ribosomaler RNA (rRNA), die aus Proben entnommen wird, wesentlich verbessert. Wir haben in Zusammenarbeit mit mehreren Forschungsgruppen eine in silico Pipeline entwickelt, um Sequen- zen aus verschiedenen Systemen (z.B. Mausdarm, Blattoberflächen) zu verarbeiten und analysieren. Mit diesem Werkzeug waren wir in der Lage, z.B. kommensale



ii Mikroorganismen in einem Mausmodell zu charakterisieren und zu zeigen, dass der Besiedlungserfolg einer extrinsischen Bakterienart (krankheitserregend oder nützlich) in ein bereits etabliertes Darmökosystem von der relativen Menge bereits vorhanderen, nahe verwandter Bakterien beeinflusst wird. Diese Feststellung könnte helfen, die Effizienz von probiotischen Therapien zu steigern, und ebenso, Patien- ten zu identifizieren, die ein erhöhtes Risiko haben, Magen-Darm- Infektionen zu entwickeln. In einem zweiten Projekt haben wir eine neue Methode entwickelt, die Mikrobiologen hilft, Genom- und Proteomdaten von mikrobiellen Populationen auf Pflanzenblättern zu untersuchen, indem die Daten auf komplette Referenzgenome projiziert werden. Dieser Ansatz erlaubt es, einzelnen Gruppen innerhalb der mikrobiellen Gemein- schaft funktionelle und metabolische Fähigkeiten zuzuweisen, was es uns ermöglicht hat, die Struktur und die Strategien von kommensalen Bakterien in diesem Habitat zu erschliessen. Wie wir in unserer Analyse von Darm-Mikroorganismen gezeigt haben, können Interaktionen von Mikroorganismen in einem gegebenen Ökosystem eine wichtige Rolle bei der Stabilisierung der Gesamtstruktur der Gemeinschaft spielen. Obwohl ökologische Präferenzen von Mikroorganismen in freier Natur sehr schwierig zu beurteilen sind, waren wir, mit Hilfe von Genomsequenzen und Habitatbeschrei- bungen, in der Lage, zum ersten Mal Habitat- und Koexistenzpräferenzen für eine bedeutende Zahl von mikrobiellen Taxa fest zu stellen. Die Verteilung von Mikroben auf der Erde ist eindeutig nicht zufällig (d.h. Habitatpräferenzen existieren) und spezifische Koexistenzen zwischen einzelnen Abstammungslinien können festgestellt werden. Interessanterweise sind koexistierende Gruppen funktionell ähnlicher als erwartet, was den signifikanten Einfluss des Zusammenlebens von Mikroben auf die Evolution ihres Genoms unterstreicht. Alles in allem geben die Ergebnisse in dieser Doktorarbeit einen Einblick in die Struktur, Ökologie und den Metabolismus von Mikroorganismen in ihrem natürlichen Lebensraum.



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Additional indexing

Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Wagner Andreas
Communities & Collections:UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:570 Life sciences; biology
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2010
Deposited On:14 Feb 2011 16:41
Last Modified:08 Feb 2019 14:56
Number of Pages:132
Additional Information:Enthält Sonderdrucke
OA Status:Green
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