Generic delimitation and macroevolutionary studies in Danthonioideae (Poaceae), with emphasis on the wallaby grasses, Rytidosperma Steud. s.l.

Abstract

Ein Hauptziel von evolutionsbiologischer und ökologischer Forschung ist die biologische Vielfalt zu verstehen. Die systematische Biologie ist immer in der vordersten Reihe dieser Forschung gewesen and spielt eine wichtiger Rolle in der Dokumentation und Klassifikation von beobachteten Diversitätsmustern und in der Analyse von derer Herkunft. In den letzten Jahren ist die molekulare Phylogenetik ein wichtiger Teil dieser Studien geworden. Dies brachte nicht nur neue Methoden für phylogenetische Rekonstruktionen, die ein besseres Verständnis über Verwandtschaften und Klassifikationen brachten, sondern gaben auch einen neuen Rahmen für vergleichende Studien der Makroevolution vor. Diese Doktorarbeit liegt im Zentrum solcher Studien und ist ein Beitrag an unser wachsendes Verständnis der Vielfalt in der Natur und insbesondere von Gräsern (Poaceae). Gräser sind schwierig zu klassifizieren. Dies liegt einerseits an ihrer reduzierten Morphologie – die an Windbestäubung angepasst ist – und anderseits an Prozessen wie Hybridisation, die häufig in Gräsern vorkommen, und die die Bestimmung von evolutionshistorischen Mustern erschweren. Gräser kommen mit über 11,000 Arten auf allen Kontinenten (ausser der Antarktis) vor und umfassen einige der ökologisch, ökonomisch und für die Ernährung wichtigsten Arten. Diese Arbeit wird ein besseres Verständnis ihrer Phylogenie und eine verbesserte Klassifikation bringen, sowie wichtige Fortschritte für viele grundlegende und angewandte Forschungsprogramme. Das Ziel dieser Arbeit wird anhand von 3 Fragen spezifiziert, die offene Fragen zur Phylogenie und der Klassifikation auf Gattungsebene der Gräser beantworten – im Generellen aber auch eine Unterfamilie der Gräser (Danthonioideae: Poaceae): 1) Hinsichtlich der optimalen Gattungsgrössen, führen Veränderungen der Daten oder der Konzepte über die Zeit zu Änderungen der vorherrschenden Gattungsgrösse? 2) Wie wird die Variation der ca. 100 Arten der Gattung Rytidosperma und verwandter Grassgattungen am besten in einer Klassifikation auf Gattungsebene organisiert? 3) Was sind die evolutionären Konsequenzen verlorener, ökologisch wichtiger Merkmale und wie hilft die Untersuchung dieser Konsequenzen die Ursachen für die Variation der Danthonioideae-Arten zu erklären? Frage 1 untersucht, wie sich die Grösse von Pflanzengattungen im Laufe der Zeit verändert haben (Kapitel 1). Historische Literatur und eine Metaanalyse empirischer Studien der letzten 10 Jahre dient als Informationsquelle, um zu untersuchen, ob Änderungen der Konzepte oder der Daten die „bevorzugte“ Gattungsgrösse beeinflussten. Die Resultate zeigen dass Veränderungen in Konzepten zu Änderungen der Gattungsgrössen führen und dass der aktuelle Trend grössere Gattungen zu beschreiben von Studien mit breiterer Abgrenzung stammen und nicht von der Aufnahme molekularer Daten. Mit diesen Resultaten im Hintergrund analysiere ich umfangreiche morphologische- und molekulare Datensätze mit einer Reihe phylogenetischer, kladistischer and klassisch-statistischer Methoden um Frage 2 zu beantworten. Ich stelle eine phylogenetische Hypothese für Rytidosperma und verwandter Gattungen vor (Kapitel 2). Obwohl diese Hypothese nur auf Plastidendaten basiert, enthalten diese ein signifikantes, phylogenetisches Signal welches durch morphologische, ökologische und biogeographische Daten gestützt wird. Die Analyse dieser Daten in einem phylogenetischen Kontext zeigt, dass Merkmale der Lemma, der Karyopse und der Palea konservativ sind und dass diese für die Diagnose von Rytidosperma s.l. benutzt werden können. Dies ist konsistent mit einigen früheren taxonomischen Bearbeitungen dieser Gruppe. Die Analyse zeigt auch ein biogeographisches Muster das mit dem Muster einiger anderer Angiospermengruppen der Südhemisphäre übereinstimmt. Zusammen unterstützen diese Resultate die Benutzung der Hauptgruppen als Richtlinie für eine Revision der Gattungsklassifikation. Ich schlage vor, dass die Anzahl Gattungen in der Gruppe von



1 sieben auf drei reduziert wird: Austrodanthonia, Notodanthonia und Joycea werden mit Rytidosperma synonymisiert Tribolium wird breiter, um die meisten Arten von Karroochloa zu umfassen und eine Art von Karroochloa wird in die Gattung Schismus überführt. Um Frage 3 zu beantworten analysiere ich die Evolution der Granne in Danthonioideae in einem phylogenetischen Kontext (Anzahl erworbener und verlorener Merkmale), ich beurteile die Persistenz der Abstammungslinien ohne Grannen, ich beurteile, ob die Evolution der Granne mit der Evolution anderer Merkmale korreliert ist (hier: Lebensgeschichte) und ob die Präsenz oder die Absenz von Grannen mit anderen Merkmalen der Diasporen verbunden ist (Kapitel 3). Meine Resultate deuten an, dass die Granne die sichtbare Komponente eines ,Eingrabungssyndromes’ ist. Ein Extrem dieses Syndromes zeigt sich beim aktiven Eingraben der Grannen mit Hilfe von hygroskopischer Aktivität. Das andere Extrem bringt Modifikation vieler anderer Merkmale mit sich, samt der Reduktion oder dem Verlust der Granne, welche zusammengenommen ein zufälliges Eingraben optimiert. Im evolutionären Zusammenhang haben die Abstammungslinien ohne Grannen generell eine geringere Vielfalt und Beständigkeit. Die Optimierung an zufälliges Eingraben als Teil einer ökologische Änderung die auch eine Änderung in der Lebensgeschichte nach sich zieht, erklärt die Persistenz einiger grannelosen Abstammungslinien, obwohl diese Linien ein ökologisch sehr wichtiges Merkmal verloren haben. Mit den hier vorgestellten Thesen werden viele neue Fragen aufgeworfen. Zum Beispiel: Welches waren die ökologischen und biogeographischen Hauptfaktoren die zur Evolution von Rytidosperma in Australasien und Südamerika führten? Wie alt sind die einzelnen Arten, besonders landwirtschaftlich genutzten, und was sind ihre biogeographischen Ursprünge? Können die zwei ‚Extreme’ des ‚Eingrabungssyndroms‘ experimentell an verschiedene Erdtypen demonstriert werden? Unter welchen Umständen bringt das aktive Eingraben der Diasporen einen echten Vorteil und unter welchen Umstände ist es überflüssig und kann verloren gehen? Schliesslich stellt sich die Frage, ob sich (Pflanzen-) Systematiker eines Tages betreffend der Klassifikation von Gattungen einig werden. Wenn nicht, was wären die Konsequenzen für vergleichende Studien der Evolution, der Ökologie und im Naturschutz?

Synopsis One of the major goals of much evolutionary and ecological research is to understand variation in nature known as ‘biodiversity’. Systematic Biology has always been at the forefront of this field and plays the important role of documenting and classifying observed patterns of variation and in analysing how they may have originated. In recent years, the field of molecular phylogenetics has been incorporated into systematics research. This has brought with it not only an independent means of objective phylogeny reconstruction that provides new information about relationship that can be incorporated into classifications, but also a framework for carrying out comparative studies in macroevolution. This thesis lies at the heart of such studies and is a contribution to our growing understanding of the diversity of nature, in particular of the grasses (Poaceae). Grasses are a challenging group to classify. This is in part attributable to their reduced floral morphology – optimised for wind pollination – and in part to their propensity to engage in processes, e.g. hybridisation, that complicate tracing their evolutionary history. Nevertheless, with over 11,000 described species, widely distributed on all continents but Antarctica, some of which are arguably the most ecologically, economically and nutritionally important species known to man, increased understanding of the phylogeny and improved classification of grasses provides important progress for a range of basic and applied for research programs. To fill some of the gaps in current hypotheses of grass phylogeny and to address classification at the generic level, in general, and in one of the subfamilies of grasses (Danthonioideae: Poaceae), the aim of the work presented here was to address the following three questions. 1) With regard to how optimal generic limits are best drawn, what drives changes in prevailing genus size over time; changes in data or changes in concept? 2) How is the variation of the ca. 100 species in Rytidosperma and allied grass genera best expressed as a generic classification? 3) What are the evolutionary consequences of losing ecologically important structures and how does an analysis of these consequences help to elucidate what underlies some of the variation among the species of Danthonioideae? I address question 1 by investigating how sizes of plant genera have changed over time and use information gathered in an extensive review of the historical literature and a meta-analysis of empirical studies on generic delimitation published in the past decade, to investigate whether changes in the concept or in data drive changes in ‘preferred’ genus sizes (Chapter 1). My results show that shifts in generic concepts drive changes in overall genus sizes, that the current trend toward recognising larger genera is a result of a return to study on a broad scale, rather than incorporation of molecular data. With this in mind and using a range of phylogenetic, cladistic and classical statistics analytical tools, I analyse large and comprehensive sets of both morphological and molecular (nucleotide sequence) data to address question 2. I present a phylogenetic hypothesis of Rytidosperma and allied genera. Despite being based on plastid data alone it contains a phylogenetic signal that is significantly supported from morphological, ecological and distribution data (Chapter 2). Analysed in a phylogenetic context, these data reveal conservatism in characters of the lemma, callus, palea and caryopsis that can be used to diagnose Rytidosperma sensu lato, consistent with some previous taxonomic treatments of this group. They also reveal biogeographic patterns consistent with those identified in other austral angiosperm groups. Together, these findings support using the circumscription of the major clades as a guideline for a revision of the generic classification. I propose reduction the number of genera in this clade from seven to three: Austrodanthonia, Notodanthonia and Joycea are synonymised with Rytidosperma and Tribolium is expanded to include most of the species of Karroochloa, with one species of Karroochloa being transferred to Schismus. To address question 3 I analyse the evolution of awns in Danthonioideae in a phylogenetic context (number of gains and losses), assess whether awnless lineages persist and diversify, whether awn evolution is correlated with the evolution of other traits (here: life history) and whether the presence or absence of an awn is associated with variation in other diaspore traits (e.g. lemma and callus indumentum) (Chapter 3). My findings suggest that the awn represents the visible constituent of a burial syndrome. One of the extremes of this syndrome confers active burial driven by hygroscopic activity of the awn. The other extreme involves modification of several morphological characters, including reduction or complete loss of the awn, which together increase efficiency of stochastic burial. In an evolutionary context, most lineages in which awn loss has occurred diversify little and do not persist. Optimisation toward stochastic burial as part of an ecological shift that also involves a shift in life history, explains evolutionary persistence of a few awnless lineages, despite their having lost this ecologically important trait. The theses put forward here raise a suite of further questions. What, for example, were the detailed ecological and geographical drivers of the evolution of Rytidosperma in Australasia and South America likely to have been? What is the age and biogeographical origin of the individual extant species, with particular reference to those with agricultural importance? Can the different functions of the two extremes of the ‘burial syndrome’ proposed here be demonstrated experimentally on different soil types? What, in grasses and vascular plants in general, are the circumstances under which active diaspore burial is a real advantage and the circumstances under which it is redundant and can be lost? Finally, I wonder whether there will ever be true consensus among (plant) systematists regarding how best to delimit genera. If not, what are the consequences for comparative approaches to evolution, ecology and conservation studies?