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Transgenic wheat and non-target impacts on insect herbivores and food webs


von Burg, Simone Katrin. Transgenic wheat and non-target impacts on insect herbivores and food webs. 2011, University of Zurich, Faculty of Science.

Abstract

This PhD work was conducted within the Wheat Cluster which is a subunit of the National Research Programme NRP 59 “Benefits and risks of the deliberate release of genetically modified plants”. The Wheat Cluster conducted field experiments with selected genetically modified (GM) spring wheat lines with enhanced resistance to powdery mildew. In this project we investigated the effects of the GM wheat plants on insect herbivores amongst which we worked with aphids and their associated food webs. We hypothesized that alterations in the metabolism of GM wheat plants could affect feeding behaviour, growth and fitness of insect herbivores and their natural enemies. We investigated our hypothesis in the field, in a semi-field environment (convertible glasshouse), and under confined conditions (glasshouse, climate chambers). The experiments in the field and the convertible glasshouse focussed on naturally occurring herbivore populations and on aphid-parasitoid food webs. Complementary experiments in the glasshouse and climate chambers were performed to better understand the mechanisms driving the plant-insect interactions. In Chapter 1 we present data from two years of field studies and two years of studies in the convertible glasshouse. In both systems we quantitatively counted the naturally occurring aphid population and collected parasitoid mummies for the construction of aphid parasitoid food webs. The aim of the study was to look if the genetic modification of the wheat lines affected parasitoid diversity and associated food web structures. In both years we found the three most common cereal aphid species M. dirhodum, R. padi and S. avenae and a total of 21 parasitoid species. Due to too few aphids and parasitoids present in the field, food web analysis was only conducted for the data collected in the convertible glasshouse. We found various significant effects of the different wheat lines on insect community structure up to the 4th trophic level. However, observed differences in the food web metrics were inconsistent between the two study years and there was as much variation between wheat varieties as there was between GMO lines and their controls within varieties. Consequently observed effects are likely to be of little ecological relevance. Chapter 2 describes a study where we looked at the impact of mildew-resistant wheat lines on different clone lines of the aphid M. dirhodum. The performance of 30 aphid clones on four different transgenic wheat lines and their four corresponding control lines was studied in a life-table experiment assessing a range of aphid life-history parameters. Looking at different aphid clones allowed us to assess whether impacts depended on aphid clone and whether there were aphid clone × wheat line interactions (genotype × environment). As expected we found significant clonal variation for all the measured life-history parameters. However, we did not find any major impact of the transgenic wheat lines on aphid performance except for a decrease of the total number of offspring by 3.33% produced on the GM lines compared to the control lines. There was no evidence for genotype × environment interactions. In sum, these results imply that there was no major difference in host plant quality of the GM lines compared to their control lines. In Chapter 3 we present the results of the insect monitoring including aphids, the chloropid gout fly and cereal leaf beetles. We assessed their abundance and the plant damage caused by them in the field and in the convertible glasshouse for two seasons. Besides the experimental wheat lines we also had a range of different commercially available wheat varieties as well as a Barley and a Triticale variety. We found that the transgenic Pm3b#1 line had higher aphid populations compared to their control line. This was only found in the convertible glasshouse where aphid abundance and mildew infection were much higher compared to the field. It appeared that this effect was due to the decreased mildew infection of the resistant Pm3b#1 lines and hence overall healthier plants. We provide further evidence for this in Chapter 4. We did not find differences between the GM wheat lines and the control lines for the other herbivores. Furthermore, the variation between the conventional wheat varieties and between the crops was much larger than between the experimental wheat lines. The study presented in Chapter 4 followed observations made in the field and the convertible glasshouse (Chapter 3) where we had seen that mildew infection seems to influence aphid performance: GM plants that had an increased resistance against powdery mildew and were thus less affected by the pathogen compared to their control lines carried larger aphid populations. To confirm this and learn more about the mechanism of this effect we conducted population experiments under controlled glasshouse conditions using the same experimental wheat lines and the two aphid species M. dirhodum and R. padi. We hypothesized that aphids feeding on infected plants will grow slower and will remain smaller compared to aphids on the non-infected plants. By combining three different, consecutive experiments we were able to clearly distinguish between variety effects, effects of the fungal pathogen and to exclude potential effects caused by the transformation process. We found that only M. dirhodum was affected by the presence of the fungal pathogen. In all three experiments, we found smaller population sizes on infected plants whereas R. padi remained mostly unaffected by powdery mildew but was sensitive to wheat variety. We showed that M. dirhodum simply reacts to mildew infection and that there is no direct effect of the introduced transgene whatsoever.

ZUSAMMENFASSUNG
Diese Doktorarbeit wurde im Rahmen des Weizen-Konsortiums durchgeführt. Das Konsortium war Teil des Nationalen Forschungsprogram NFP 59 „Nutzen und Risiken der Freisetzung gentechnisch veränderter Pflanzen“. Das Weizen-Konsortium hat Feldexperimente mit verschiedenen ausgewählten, Mehltau-resistenten, gentechnisch veränderten (GV) Sommerweizen-Linien durchgeführt. In dieser Forschungsarbeit haben wir die Auswirkungen dieser GV Pflanzen auf pflanzenfressende Insekten und deren Antagonisten untersucht. Unter anderem haben wir uns mit Blattläusen und den mit ihnen assoziierten Nahrungsnetzen beschäftigt. Unsere Hypothese war, dass sich Veränderungen im Metabolismus der GV Pflanzen auf das Fressverhalten, das Wachstum und die Fitness von pflanzenfressenden Insekten und deren Feinden auswirken. Wir haben unsere Hypothese im Feld, einem halboffenen und einem konventionellen Glasshaus sowie in Klimakammern untersucht. Die Experimente im Feld und im halboffenen Glasshaus fokussierten sich auf natürlich vorkommende Herbivore und Blattlaus-Parasitoide Nahrungsnetze. Ergänzende Experimente im konventionellen Glasshaus und den Klimakammern wurden durchgeführt, um mehr über die Mechanismen zu erfahren, die die Pflanzen-Insekten-Interaktionen beeinträchtigen. Im Kapitel 1 präsentieren wir Daten von zwei Studienjahren im halboffenen Gewächshaus und im Feld. In beiden Umgebungen haben wir die natürlich vorkommenden Blattlauspopulationen quantitativ erfasst und Parasitoidenmumien gesammelt um die Blattlaus-Parasitoiden Nahrungsnetze zu konstruieren. Das Ziel der Studie war herauszufinden, ob sich die gentechnische Veränderung der Weizenpflanzen auf Parasitoidendiversität und die Struktur der Nahrungsnetze auswirkt. In beiden Jahren fanden wir die drei häufigsten Getreideblattläuse M. dirhodum, R. padi und S. avenae sowie insgesamt 21 Parasitoidenarten. Aufgrund zu niedriger Blattlaus- und Mumiendichten im Feld konnte die Analyse der Nahrungsnetze nur für die Daten aus dem halboffenen Gewächshaus gemacht werden. Wir fanden diverse Effekte der verschiedenen Weizenlinien auf die Insektengemeinschaft bis hinauf zur vierten trophischen Ebene. Jedoch waren diese Unterschiede inkonsistent zwischen den Studienjahren. Des Weiteren fanden wir gleich viel Variation zwischen den Weizen-Sorten wie zwischen den GV-Linien und den Kontrollinien innerhalb einer Sorte. Deshalb sind die beobachteten Unterschiede höchst wahrscheinlich von untergeordneter, ökologischer Relevanz. Kaptiel 2 beschreibt eine Studie in der wir die Auswirkungen von Mehltau-resistentem GV Weizen auf 30 verschiedene Klonlinien der Blattlaus M. dirhodum untersuchten. Die Blattlausklonlinien wurden auf vier unterschiedlichen GV Weizenlinien und deren dazugehörigen Kontrollinien gehalten und wir haben eine Reihe von Lebenstafel-Parameter untersucht. Indem wir unterschiedliche Klonlinien untersuchten, konnten wir unterscheiden, welche Effekte durch den Blattlausgenotyp bestimmt wurden und ob es Klonlinien × Weizenlinien Interaktionen gab (Genotyp × Umwelt). Wie erwartet, fanden wir signifikante klonale Variation für alle Lebenstafel-Parameter. Wir fanden jedoch keinen grossen Einfluss der GV Weizenlinien auf die Biologie der Blattläuse mit Ausnahme von einer um 3.33 % reduzierten Anzahl produzierter Nachkommen auf den GV Weizenlinien im Vergleich mit den Kontrollinien. Es gab keinen Nachweis für Genotyp × Umwelt Interaktionen. Zusammenfassend zeigen diese Resultate, dass sich Nahrungsqualität der GV Wirtspflanzen verglichen mit den nicht GV Pflanzen für Blattläuse nicht entscheidend geändert hat. In Kapitel 3 präsentieren wir Resultate vom Insektenmonitoring im Feld und im halboffenen Gewächshaus. Während zwei Jahren wurden Vorkommen von Blattläusen, der Gelben Getreidehalmfliege und dem Getreidehähnchen sowie der Schaden der letzteren beiden erfasst. Neben den experimentellen GV Weizenpflanzen hatten wir auch eine Reihe kommerziell erhältlicher Weizensorten sowie eine Gerste- und eine Triticalesorte im Versuch. Im Gewächshaus, wo die Blattlausdichte und Mehltauinfektion höher war als im Feld, fanden wir mehr Blattläuse auf der transgenen Pm3b#1 Linie verglichen mit deren Kontrollinie. Dies war vermutlich eine Folge des tieferen Mehltau-Befalls der resistenten Pm3b#1 Pflanzen und deren damit einhergehenden besseren Gesundheitszustandes. Dafür erbringen wir in Kapitel 4 weitere Beweise. Für die anderen Herbivoren fanden wir keine Unterschiede zwischen den GV Pflanzen und ihren Kontrollen. Des Weiteren waren die Unterschiede zwischen den kommerziellen Sorten grösser, als zwischen den experimentellen Pflanzen. In Kapitel 4 sind wir der im Feld und im halboffenen Glasshaus gemachten Beobachtung nachgegangen, dass GV Pflanzen mit tieferen Mehltau-Infektionen mehr Blattläuse zu beherbergen scheinen (Kapitel 3). Um diesen Zusammenhang zu bestätigen, haben wir im Glasshaus unter kontrollierten Bedingungen Populationsexperimente mit denselben Weizenlinien und den zwei Blattlausarten M. dirhodum und R. padi durchgeführt. Unsere Hypothese war, dass Blattläuse, die auf von Mehltau-befallenen Pflanzen fressen, langsamer wachsen und kleiner bleiben, im Vergleich zu Blattläusen, die auf gesunden Pflanzen fressen. Indem wir drei aufeinandefolgende Experimente durchführten, konnten wir klar zwischen Sorteneffekten und Mehltau-Effekten unterscheiden sowie potentielle GV-Effekte auschliessen. Metopolophium dirhodum war in allen drei Experimenten von der Anwesenheit des Pilzes betroffen und zeigte kleinere Populationsgrössen auf den infizierten Pflanzen. Rhopalosiphum padi reagierte grösstenteils nicht auf Mehltau, zeigte jedoch eine Sortenabhängikeit. Wir zeigten, dass M. dirhodum nur auf die Anwesenheit von Mehltau reagierte und dass die GV-Weizenlinien keinen direkten Einfluss haben.

Abstract

This PhD work was conducted within the Wheat Cluster which is a subunit of the National Research Programme NRP 59 “Benefits and risks of the deliberate release of genetically modified plants”. The Wheat Cluster conducted field experiments with selected genetically modified (GM) spring wheat lines with enhanced resistance to powdery mildew. In this project we investigated the effects of the GM wheat plants on insect herbivores amongst which we worked with aphids and their associated food webs. We hypothesized that alterations in the metabolism of GM wheat plants could affect feeding behaviour, growth and fitness of insect herbivores and their natural enemies. We investigated our hypothesis in the field, in a semi-field environment (convertible glasshouse), and under confined conditions (glasshouse, climate chambers). The experiments in the field and the convertible glasshouse focussed on naturally occurring herbivore populations and on aphid-parasitoid food webs. Complementary experiments in the glasshouse and climate chambers were performed to better understand the mechanisms driving the plant-insect interactions. In Chapter 1 we present data from two years of field studies and two years of studies in the convertible glasshouse. In both systems we quantitatively counted the naturally occurring aphid population and collected parasitoid mummies for the construction of aphid parasitoid food webs. The aim of the study was to look if the genetic modification of the wheat lines affected parasitoid diversity and associated food web structures. In both years we found the three most common cereal aphid species M. dirhodum, R. padi and S. avenae and a total of 21 parasitoid species. Due to too few aphids and parasitoids present in the field, food web analysis was only conducted for the data collected in the convertible glasshouse. We found various significant effects of the different wheat lines on insect community structure up to the 4th trophic level. However, observed differences in the food web metrics were inconsistent between the two study years and there was as much variation between wheat varieties as there was between GMO lines and their controls within varieties. Consequently observed effects are likely to be of little ecological relevance. Chapter 2 describes a study where we looked at the impact of mildew-resistant wheat lines on different clone lines of the aphid M. dirhodum. The performance of 30 aphid clones on four different transgenic wheat lines and their four corresponding control lines was studied in a life-table experiment assessing a range of aphid life-history parameters. Looking at different aphid clones allowed us to assess whether impacts depended on aphid clone and whether there were aphid clone × wheat line interactions (genotype × environment). As expected we found significant clonal variation for all the measured life-history parameters. However, we did not find any major impact of the transgenic wheat lines on aphid performance except for a decrease of the total number of offspring by 3.33% produced on the GM lines compared to the control lines. There was no evidence for genotype × environment interactions. In sum, these results imply that there was no major difference in host plant quality of the GM lines compared to their control lines. In Chapter 3 we present the results of the insect monitoring including aphids, the chloropid gout fly and cereal leaf beetles. We assessed their abundance and the plant damage caused by them in the field and in the convertible glasshouse for two seasons. Besides the experimental wheat lines we also had a range of different commercially available wheat varieties as well as a Barley and a Triticale variety. We found that the transgenic Pm3b#1 line had higher aphid populations compared to their control line. This was only found in the convertible glasshouse where aphid abundance and mildew infection were much higher compared to the field. It appeared that this effect was due to the decreased mildew infection of the resistant Pm3b#1 lines and hence overall healthier plants. We provide further evidence for this in Chapter 4. We did not find differences between the GM wheat lines and the control lines for the other herbivores. Furthermore, the variation between the conventional wheat varieties and between the crops was much larger than between the experimental wheat lines. The study presented in Chapter 4 followed observations made in the field and the convertible glasshouse (Chapter 3) where we had seen that mildew infection seems to influence aphid performance: GM plants that had an increased resistance against powdery mildew and were thus less affected by the pathogen compared to their control lines carried larger aphid populations. To confirm this and learn more about the mechanism of this effect we conducted population experiments under controlled glasshouse conditions using the same experimental wheat lines and the two aphid species M. dirhodum and R. padi. We hypothesized that aphids feeding on infected plants will grow slower and will remain smaller compared to aphids on the non-infected plants. By combining three different, consecutive experiments we were able to clearly distinguish between variety effects, effects of the fungal pathogen and to exclude potential effects caused by the transformation process. We found that only M. dirhodum was affected by the presence of the fungal pathogen. In all three experiments, we found smaller population sizes on infected plants whereas R. padi remained mostly unaffected by powdery mildew but was sensitive to wheat variety. We showed that M. dirhodum simply reacts to mildew infection and that there is no direct effect of the introduced transgene whatsoever.

ZUSAMMENFASSUNG
Diese Doktorarbeit wurde im Rahmen des Weizen-Konsortiums durchgeführt. Das Konsortium war Teil des Nationalen Forschungsprogram NFP 59 „Nutzen und Risiken der Freisetzung gentechnisch veränderter Pflanzen“. Das Weizen-Konsortium hat Feldexperimente mit verschiedenen ausgewählten, Mehltau-resistenten, gentechnisch veränderten (GV) Sommerweizen-Linien durchgeführt. In dieser Forschungsarbeit haben wir die Auswirkungen dieser GV Pflanzen auf pflanzenfressende Insekten und deren Antagonisten untersucht. Unter anderem haben wir uns mit Blattläusen und den mit ihnen assoziierten Nahrungsnetzen beschäftigt. Unsere Hypothese war, dass sich Veränderungen im Metabolismus der GV Pflanzen auf das Fressverhalten, das Wachstum und die Fitness von pflanzenfressenden Insekten und deren Feinden auswirken. Wir haben unsere Hypothese im Feld, einem halboffenen und einem konventionellen Glasshaus sowie in Klimakammern untersucht. Die Experimente im Feld und im halboffenen Glasshaus fokussierten sich auf natürlich vorkommende Herbivore und Blattlaus-Parasitoide Nahrungsnetze. Ergänzende Experimente im konventionellen Glasshaus und den Klimakammern wurden durchgeführt, um mehr über die Mechanismen zu erfahren, die die Pflanzen-Insekten-Interaktionen beeinträchtigen. Im Kapitel 1 präsentieren wir Daten von zwei Studienjahren im halboffenen Gewächshaus und im Feld. In beiden Umgebungen haben wir die natürlich vorkommenden Blattlauspopulationen quantitativ erfasst und Parasitoidenmumien gesammelt um die Blattlaus-Parasitoiden Nahrungsnetze zu konstruieren. Das Ziel der Studie war herauszufinden, ob sich die gentechnische Veränderung der Weizenpflanzen auf Parasitoidendiversität und die Struktur der Nahrungsnetze auswirkt. In beiden Jahren fanden wir die drei häufigsten Getreideblattläuse M. dirhodum, R. padi und S. avenae sowie insgesamt 21 Parasitoidenarten. Aufgrund zu niedriger Blattlaus- und Mumiendichten im Feld konnte die Analyse der Nahrungsnetze nur für die Daten aus dem halboffenen Gewächshaus gemacht werden. Wir fanden diverse Effekte der verschiedenen Weizenlinien auf die Insektengemeinschaft bis hinauf zur vierten trophischen Ebene. Jedoch waren diese Unterschiede inkonsistent zwischen den Studienjahren. Des Weiteren fanden wir gleich viel Variation zwischen den Weizen-Sorten wie zwischen den GV-Linien und den Kontrollinien innerhalb einer Sorte. Deshalb sind die beobachteten Unterschiede höchst wahrscheinlich von untergeordneter, ökologischer Relevanz. Kaptiel 2 beschreibt eine Studie in der wir die Auswirkungen von Mehltau-resistentem GV Weizen auf 30 verschiedene Klonlinien der Blattlaus M. dirhodum untersuchten. Die Blattlausklonlinien wurden auf vier unterschiedlichen GV Weizenlinien und deren dazugehörigen Kontrollinien gehalten und wir haben eine Reihe von Lebenstafel-Parameter untersucht. Indem wir unterschiedliche Klonlinien untersuchten, konnten wir unterscheiden, welche Effekte durch den Blattlausgenotyp bestimmt wurden und ob es Klonlinien × Weizenlinien Interaktionen gab (Genotyp × Umwelt). Wie erwartet, fanden wir signifikante klonale Variation für alle Lebenstafel-Parameter. Wir fanden jedoch keinen grossen Einfluss der GV Weizenlinien auf die Biologie der Blattläuse mit Ausnahme von einer um 3.33 % reduzierten Anzahl produzierter Nachkommen auf den GV Weizenlinien im Vergleich mit den Kontrollinien. Es gab keinen Nachweis für Genotyp × Umwelt Interaktionen. Zusammenfassend zeigen diese Resultate, dass sich Nahrungsqualität der GV Wirtspflanzen verglichen mit den nicht GV Pflanzen für Blattläuse nicht entscheidend geändert hat. In Kapitel 3 präsentieren wir Resultate vom Insektenmonitoring im Feld und im halboffenen Gewächshaus. Während zwei Jahren wurden Vorkommen von Blattläusen, der Gelben Getreidehalmfliege und dem Getreidehähnchen sowie der Schaden der letzteren beiden erfasst. Neben den experimentellen GV Weizenpflanzen hatten wir auch eine Reihe kommerziell erhältlicher Weizensorten sowie eine Gerste- und eine Triticalesorte im Versuch. Im Gewächshaus, wo die Blattlausdichte und Mehltauinfektion höher war als im Feld, fanden wir mehr Blattläuse auf der transgenen Pm3b#1 Linie verglichen mit deren Kontrollinie. Dies war vermutlich eine Folge des tieferen Mehltau-Befalls der resistenten Pm3b#1 Pflanzen und deren damit einhergehenden besseren Gesundheitszustandes. Dafür erbringen wir in Kapitel 4 weitere Beweise. Für die anderen Herbivoren fanden wir keine Unterschiede zwischen den GV Pflanzen und ihren Kontrollen. Des Weiteren waren die Unterschiede zwischen den kommerziellen Sorten grösser, als zwischen den experimentellen Pflanzen. In Kapitel 4 sind wir der im Feld und im halboffenen Glasshaus gemachten Beobachtung nachgegangen, dass GV Pflanzen mit tieferen Mehltau-Infektionen mehr Blattläuse zu beherbergen scheinen (Kapitel 3). Um diesen Zusammenhang zu bestätigen, haben wir im Glasshaus unter kontrollierten Bedingungen Populationsexperimente mit denselben Weizenlinien und den zwei Blattlausarten M. dirhodum und R. padi durchgeführt. Unsere Hypothese war, dass Blattläuse, die auf von Mehltau-befallenen Pflanzen fressen, langsamer wachsen und kleiner bleiben, im Vergleich zu Blattläusen, die auf gesunden Pflanzen fressen. Indem wir drei aufeinandefolgende Experimente durchführten, konnten wir klar zwischen Sorteneffekten und Mehltau-Effekten unterscheiden sowie potentielle GV-Effekte auschliessen. Metopolophium dirhodum war in allen drei Experimenten von der Anwesenheit des Pilzes betroffen und zeigte kleinere Populationsgrössen auf den infizierten Pflanzen. Rhopalosiphum padi reagierte grösstenteils nicht auf Mehltau, zeigte jedoch eine Sortenabhängikeit. Wir zeigten, dass M. dirhodum nur auf die Anwesenheit von Mehltau reagierte und dass die GV-Weizenlinien keinen direkten Einfluss haben.

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Item Type:Dissertation (monographical)
Referees:Romeis Jörg, Schmid Bernhard
Communities & Collections:07 Faculty of Science > Department of Plant and Microbial Biology
07 Faculty of Science > Institute of Evolutionary Biology and Environmental Studies
UZH Dissertations
Dewey Decimal Classification:570 Life sciences; biology
590 Animals (Zoology)
Uncontrolled Keywords:insect food web, powdery mildew, non-target effect, community genetics
Language:English
Place of Publication:Zürich
Date:2011
Deposited On:20 Mar 2012 08:33
Last Modified:15 Apr 2021 14:18
Number of Pages:112
OA Status:Green

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